Scientia Agropecuaria 12(3): 351-359 (2021) Machaca-Paccara et al. SCIENTIA AGROPECUARIA Facultad de Ciencias Scientia Agro pecuaria Agropecuarias Universidad Nacional de Web page: http://revistas.unitru.edu.pe/index.php/scientiaagrop Trujillo RESEARCH ARTICLE Life cycle, biological behavior, host plants and biological control agents of Oregmopyga peruviana (Granara de Willink & Díaz) (Hemiptera: Coccoidea: Eriococcidae) in Vitis vinifera Ciclo de vida, comportamiento biológico, plantas hospederas y agentes de control biológicos de Oregmopyga peruviana (Granara de Willink & Díaz) (Hemíptera: Coccoidea: Eriococcidae) en Vitis vinifera Americo Machaca-Paccara1,* ; Hans Dadther-Huaman2 ; Marko García-Gutiérrez1 ; René Quispe-Castro1 1 Facultad de Agronomía, Universidad Nacional de San Agustín de Arequipa, calle Santa Catalina 117, Arequipa 04001. Peru. 2 INIA, EEA Chincha, Carretera Antigua Panamericana Sur, km. 200.5, Chincha Baja, Provincia de Chincha, Ica 11750. Peru. * Corresponding author: amachacap@unsa.edu.pe (A. Machaca-Paccara). Received: 14 March 2021. Accepted: 30 May 2021. Published: 19 July 2021. Abstract Oregmopyga peruviana, pest of the V. vinifera, reduces the production of the grape and in strong infestations provokes the death of the plant. The research aimed to obtain information on the life cycle, biological behavior, host plants and biological control agents of the pest through laboratory and field observation, through descriptive analysis. O. peruviana was determined to have a life cycle of 22.4 ± 2.06 days, with an oviposition capacity of 12.6 ± 1.9 eggs*female-1, incubation period of 5.5 ± 0.52 days and nymphal period of 16.8 ± 2.13 days; biological behavior, nymphs are mobile and adult females are stationary, sensitive to the alteration of its habitat and die when the bark is removed. No host plants were found, highlights the presence of a parasite insect (Hymenoptera: Encyrtidae), a predator Sympherobius sp. (Neuroptera: Hemerobiidae), and Pyroderces sp. (Lepidoptera: Cosmopterigidae). The results show that O. peruviana is a specific V. vinifera pest and only attacks exclusively below the bark of trunks and branches lignified, being the nymphs apparently the colonizers. O. peruviana has native biological control agents. Keywords: Oregmopyga peruviana; Sympherobius; Encyrtidae; Pyroderces sp.; Biological control agents. Resumen Oregmopyga peruviana, plaga de Vitis vinifera, reduce la producción de uva y en infestaciones fuertes puede provocar la muerte de la planta. La investigación tuvo como objetivo obtener información del ciclo de vida, comportamiento biológico, plantas hospederas y agentes de control biológico de la plaga mediante observación en laboratorio y campo, a través de análisis descriptivos. Se determinó que O. peruviana tiene un ciclo de vida de 22,4 ± 2,06 días, con una capacidad de oviposición de 12,6 ± 1,9 huevos*hembra-1, periodo de incubación de 5,5 ± 0,52 días y periodo ninfal de 16,8 ± 2,13 días; por su comportamiento biológico, las ninfas son móviles y las hembras adultas estacionarias, sensibles a la alteración de su hábitat y mueren cuando la corteza es retirada; no se encontraron plantas hospederas, se destaca la presencia de un insecto parasitoide (Himenóptera: Encyrtidae), un depredador Sympherobius sp. (Neuróptera: Hemerobiidae), y Pyroderces sp. (Lepidóptera: Cosmopterigidae). Los resultados muestran que, O. peruviana es una plaga específica de V. vinifera y solo ataca exclusivamente por debajo de la corteza de troncos y ramas lignificadas, siendo al parecer las ninfas las colonizadoras. O. peruviana tiene agentes de control biológico nativos. Palabras clave: Oregmopyga peruviana; Sympherobius; Encyrtidae; Pyroderces sp.; Agentes de control biológico. DOI: https://dx.doi.org/10.17268/sci.agropecu.2021.038 Cite this article: Machaca-Paccara, A., Dadther-Huaman, H., García-Gutiérrez, M., & Quispe-Castro, R. (2021). Ciclo de vida, comportamiento biológico, plantas hospederas y agentes de control biológicos de Oregmopyga peruviana (Granara de Willink & Díaz) (Hemíptera: Coccoidea: Eriococcidae) en Vitis vinifera. Scientia Agropecuaria, 12(3), 351-359. -351- Scientia Agropecuaria 12(3): 351-359 (2021) Machaca-Paccara et al. 1. Introducción trabajo de aproximación de manejo integrado y métodos La importancia de Vitis vinifera empieza a partir de 1550 de control individuales, todos los demás aspectos cuando se registra según la crónica cultivos en varias permanecen desconocidos, lo cual representa un campo regiones del Perú, especialmente en la costa, siendo en la de investigación no explorado. El conocimiento actual de segunda mitad del siglo XVI los valles de Vítor, Majes y O. peruviana es muy limitado, hasta el momento solo se Siguas, en la jurisdicción de Arequipa, los más importantes ha reportado su presencia en el Perú, especialmente en productores de vinos de todo el reino del Perú (Huertas, zonas áridas, de tal modo que la solución sólo se puede 2004). El 24% del total de la superficie cultivada en el Perú investigar y lograr en zonas que presentan O. peruviana, es de V. vinifera (MINAGRI, 2008). y donde representen un interés socioeconómico. las especies de Oregmopyga están todas presentes en el Considerando el bajo conocimiento científico respecto a Nuevo Mundo (García et al., 2017); cinco especies O. peruviana y su influencia directa que tiene en el presentes en el suroeste de los Estados Unidos, tres en rendimiento de V. vinifera, esta investigación tuvo como elsureste de los Estados Unidos, una en el norte de Baja objetivo obtener información biológica básica referida al California, México y una en Perú (Miller & Stocks, 2017). ciclo de vida, comportamiento biológico, plantas Hodgson & Miller (2010) describe a Oregmopyga hospederas y agentes de control biológico de O. peruviana (Granara de Willink & Díaz, 2007) como plaga peruviana mediante observaciones en gabinete y campo. de V. vinifera presente solamente en el Perú. O. peruviana, afecta los tallos leñosos de las plantas y se 2. Materiales y métodos alojan debajo de la corteza einfestaciones fuertes puede Área de estudio. La investigación fue realizada en el fundo ocasionar la muerte de la planta (Wille, 1952; Granara Santa Rosa, anexo el Pedregal, distrito de Uraca, Provincia deWillink & Díaz, 2007). O. peruviana está presente en los de Castilla, región Arequipa, Perú. Entre enero del 2018 y departamentos de la Libertad, Lima, Ica, Arequipa, enero del 2019. Sus coordenadas geográficas: Latitud sur: Moquegua y Tacna (Granara de Willink & Díaz, 2007). 16°13’08”; Longitud oeste 72°28’07” y altitud 480 m s. n. Wille (1952) menciona que O. peruviana ataca en forma m. El suelo es de clase textural arenosa franca. importante los troncos de V. vinifera en algunos valles Condiciones meteorológicas. El anexo Pedregal, distrito vitícolas y en forma grave en el valle de Majes, Arequipa. de Uraca de la provincia de Castilla presenta un clima Observaciones realizadas por Dadther-Huaman et al. típicamente árido. La insolación diaria tiene un valor (2019) sugieren que la infestación por O. peruviana medio de 12 horas; la temperatura media fue de 22,1 °C provoca reducción de la canopia, menor tamaño de con una media máxima de 29,6 °C y una media mínima racimo, menor tamaño de baya y menor rendimiento. de 14,6 °C. La humedad relativa media fue de 66,8% con Granara de Willink & Díaz (2007) describen e ilustran a la una media máxima de 72,6 % y una media mínima de hembra adulta, el primer estadio ninfal (sexo indefinido) y 62,7%. Esta información meteorológica se obtuvo de una el segundo estadio ninfal de la hembra y del macho, de estación (HOBO® micro Station, modelo ONSET) Oregmopyga peruviana. García et al. (2017) menciona que instalada en el campo experimental. los hábitos de las especies de Oregmopyga son variables, Ciclo de vida. Las observaciones se realizaron en gabinete pueden estar presentes en las raíces, tallos y ramas de y campo. plantas perennes leñosas, y en vainas de hierbas. Otro Observaciones en gabinete: Las observaciones se Eriococcidae identificado en EE.UU. semejante a realizaron en tubérculos de papa ‘Peruanita’ con brotes Oregmopyga es Acanthococcus lagerstroemia, de quien se tiernos en dos tipos de contenedores: (a) 15 envases de menciona que las ninfas pueden dispersarse a cortas plástico transparente con tapa de 0,5 L de capacidad. En distancias y que a largas distancias la dispersión estaría la tapa de cada envase de plástico se hizo una abertura dada por la acción del viento, aves y actividades humanas circular de aproximadamente 5 cm de diámetro. La boca (Gu et al., 2014). Los huéspedes comunes de la especie de cada envase fue cubierta por una pieza de organza de Oregmopyga son: Ambrosia (Asteraceae), Aristida color negro, de aproximadamente 10 cm x 10 cm, la misma (Poaceae), Asclepias (Apocynaceae), Atriplex que fue sujetada con la tapa. (b) una caja de cartón con (Chenopodiaceae), Eragrostis (Poaceae), Eriogonum una base de 30 cm por 50 cm y 15 cm de alto, la que fue (Polygonaceae), Galactia (Fabaceae), Gutierrezia subdividida mediante tabiques de cartón en 15 espacios (Asteraceae), Isocoma (Asteraceae), Muhlenbergia homogéneos (base de 10 cm por 10 cm y 15 cm de alto) e (Poaceae), Panicum (Poaceae), Spartina, (Poaceae) y Vitis independientes. En cada envase de plástico y en cada (Vitaceae) (García et al., 2017). Wille (1952) menciona, que espacio de la caja de cartón, se colocó un tubérculo de la cochinilla es afectada por un parásito externo y por un papa. En cada tubérculo de papa se colocó cinco ninfas depredador de la familia Hemerobiidae. de O. peruviana con ayuda de un pincel número 000. Las O. peruviana constituye una plaga importante en todas las ninfas en cada tubérculo fueron observadas diariamente zonas vitivinícolas de la región Arequipa y zona costera para registrar su comportamiento biológico en aspectos del Perú, sin embargo, aún no existe conocimiento como la fijación, muda, oviposición y eclosión de huevos. suficiente sobre su ciclo de vida, comportamiento Observaciones en campo: se realizaron sobre Vitis vinifera biológico, plantas hospederas y agentes de control ‘Quebranta’ donde la elección de plantas estuvo biológico. Es necesario generar conocimientos básicos determinada por la presencia de colonias de O. peruviana. referidos a la identidad de la especie problema. En la Para la observación se escogió 13 plantas que cumplan el literatura científica nacional y mundial sólo existen un parámetro de observación de sostener una población trabajo publicado sobre la identificación de la plaga, un inicial de la plaga. Si la planta no podía sostener la -352- Scientia Agropecuaria 12(3): 351-359 (2021) Machaca-Paccara et al. población inicial, se escogía otro ejemplar y se iniciaba el placas Petri o tubos de ensayo para la conservación del proceso nuevamente. depredador, plaga, parte de tronco y corteza. Los En cada planta elegida, el ritidoma o corteza ubicado especímenes de O. peruviana observados con sobre la colonia fue retirado y con la ayuda de un pincel características externas anormales en campo fueron número 000 se eliminó el exceso de población dejando colectados para la observación y recuperación de tres ninfas de segundo estadio, que fueron denominadas parasitoides o entomopatógenos en laboratorio. Una ninfas iniciales, posteriormente, la zona descortezada fue muestra de los individuos evaluados fue enviada al Museo cubierta por varias capas de organza negra sellada en de Entomología Klaus Raven Büller de la Universidad ambos extremos con pabilo-rafia para evitar la huida de Nacional Agraria La Molina para el análisis entomológico. las ninfas iniciales. La organza fue retirada y colocada en Análisis estadístico. Los resultados de los periodos de cada momento de evaluación. Las observaciones se desarrollo fueron sometidos a análisis descriptivo. Para realizaron de forma interdiaria entre las 7 a.m. y las 9 a.m. visualizar la distribución de las variables de los periodos para evitar la radiación directa. Cuando las ninfas iniciales de desarrollo se realizó un gráfico Boxplot. Se utilizó el se convirtieron en hembras adultas, se las denominó programa estadístico SPSS®, versión 22. hembras adultas iniciales y se inició las observaciones bajo los criterios que se describen a continuación: 3. Resultados y discusión - Capacidad de oviposición, Determinado por la cantidad de huevos promedio colocados por las hembras adultas Ciclo de vida. De las observaciones realizadas en iniciales. gabinete, envases de plástico y caja de cartón, las ninfas - Periodo de incubación, comprendido entre la fecha de colocadas en los tubérculos de papa ‘Peruanita’ no oviposición y la fecha de eclosión. prosperaron, por esta razón se descarta la funcionabilidad - Periodo ninfal, comprendido por el primer estadio ninfal de esta metodología. Esta observación confirma que los y segundo estadio ninfal. tubérculos de papa no son hospederos de O. peruviana. - Ciclo de vida, comprendido entre la oviposición a De las observaciones realizadas en campo en plantas de hembra adulta. V. vinifera, solo se pudo obtener información de mayo a Comportamiento biológico de O. Peruviana. Las junio del 2018, meses en los cuales la humedad relativa observaciones se realizaron de manera directa en fue la más alta de toda la evaluación, 71% y 72,6% y la especímenes colocados en los tubérculos de papa con temperatura promedio fue baja, 18,9 °C y 18,1 °C brotes tiernos, y en campo, en plantas de V. vinifera respectivamente. El resto del año no se pudo obtener variedad Quebranta infestadas por O. peruviana. información debido a que la población de ninfas iniciales Plantas hospederas. Toda vegetación presente dentro del no prospero, esto puede ser debido a condiciones viñedo y en sus alrededores fue observada para externas, como menciona Granara de Willink & Díaz determinar la presencia de huevos, ninfas y adultos de O. (2007) sobre las especies Oregmopyga que tiene hábitos peruviana durante todos los periodos fenológicos de V. crípticos, escondiéndose bajo la corteza de los troncos, vinifera. Las plantas observadas fueron registradas esto puede significar que al momento de retirar la corteza indicando orden, familia, especie, nombre común y su para su observación los insectos escapen ya sea por ser condición de planta hospedera de O. peruviana. fotosensibles, exposición al medio, viento o la acción Agentes de control biológico. Se trasladaron troncos combinada de éstos, además se puede decir que al ser los infestados de V. vinifera a laboratorio donde se realizó las meses de mayo y junio los más húmedos, éstos presentan observaciones con un microscopio-estereoscopio. Los un mejor medio para que la plaga pueda prosperar sin la especímenes considerados como posibles depredadores presencia de la corteza, y se pueda evaluar retirando la en campo fueron sometidos a pruebas de comprobación organza negra de forma interdiaria. de su actividad depredadora en laboratorio, utilizando Tabla 1 Capacidad de oviposición, periodo de incubación, periodo ninfal y ciclo de vida de O. peruviana en V. vinífera Capacidad de oviposición Repetición Periodo de incubación (días) Periodo ninfal (días) Ciclo de vida (días) (huevos*hembra-1) 1 13,0 6 15 21 2 13,7 5 18 23 3 15,0 6 17 23 4 16,7 5 20 25 5 11,7 6 14 21 6 10,0 6 17 23 7 13,0 6 20 26 8 14,3 6 19 25 9 10,7 6 14 20 10 11,7 5 14 19 11 12,3 5 16 21 12 11,0 5 17 22 13 11,3 5 17 22 Promedio 12,6 5,5 16,8 22,4 σ 1,90 0,52 2,13 2,06 C.V. 0,15 0,09 0,13 0,09 σ = desviación estándar; C.V. = coeficiente de variación. -353- Scientia Agropecuaria 12(3): 351-359 (2021) Machaca-Paccara et al. Figura 2. O. peruviana. (a) Ninfas cursorias; (b) Izquierda a derecha: huevo, ninfa I, Ninfa II y hembra adulta muertos; (c) coloración púrpura de ninfas y hembra adulta; (d) secreción cerosa de color blanco pegado al tronco; (e) secreción cerosa de color blanco pegado a rama leñosa; (f) Producción de cera de una hembra adulta. Las repeticiones, Capacidad de oviposición, periodo de incubación, periodo ninfal y ciclo de vida de las evaluaciones de O. peruviana se muestran en la Tabla 1. Capacidad de oviposición, varía entre 16,7 y 10 huevos*hembra-1, teniendo en promedio 12,6 huevos*hembra-1, una desviación de 1,9, lo que indica la variabilidad del número promedio de huevos*hembra-1. Periodo de incubación, varía entre 6 y 5 días, teniendo un promedio de 5,5, una desviación de 0,52, lo que indica la homogeneidad de la muestra. Periodo ninfal, varía entre 20 y 14 días, tendiendo un promedio de 16,8 días, una desviación de 2,13, lo que indica la heterogeneidad de la muestra. Ciclo de vida, varía entre 26 y 19 días, teniendo un promedio de 22,4 días, una desviación de 2,06, lo que indica la heterogeneidad de la muestra. Estos resultados muestran que la plaga puede alcanzar entre 14 a 19 ciclos Figura 1. Dispersión del periodo de incubación, periodo ninfal y de vida al año. El mayor coeficiente de variación es para ciclo de vida de O. peruviana. la capacidad de oviposición (0,15), teniendo datos más dispersos, seguido del periodo ninfal con 0,13. El periodo Comportamiento biológico de O. Peruviana. Especímenes de incubación y ciclo de vida tienen el mismo coeficiente colocados en los tubérculos de papa. La población inicial de variación (0,09), sus datos son menos dispersos, el bajo de O. peruviana no prospero, este método fue utilizado coeficiente de variación del ciclo de vida se debe a su alto debido a que Pseudococcus viburni (Maskell), chanchito promedio en días, a pesar de que sus datos son más blanco de V. vinifera, es hospedero de la papa y varias variables que el periodo de incubación (Tabla 1). malezas (Salazar et al., 2010; Curkovic et al., 2019). Queda La Figura 1 muestra la dispersión del periodo de demostrado que O. peruviana no es hospedero de la incubación, periodo ninfal y ciclo de vida de O. peruviana, papa y esta metodología no es propicia. no existen datos atípicos. El periodo de incubación Plantas de V. vinifera variedad Quebranta infestadas por presenta la menor dispersión de datos siendo su rango de O. peruviana. La infestación se caracteriza por la presencia 1, seguido del periodo ninfal con un rango de 6, el ciclo de colonias constituidas por adultos, ninfas y huevos, de vida presenta una mayor dispersión debido a que es la ubicadas en troncos y ramas leñosas, siempre debajo del suma de los periodos de incubación y ninfal, ritidoma. En viñedos recientemente instalados se observa acrecentando su rango a 7. Sobre la variabilidad de datos, pequeñas infestaciones en las estacas, lo que indica su medidos en el rango inter cuartil (longitud de la caja), el rápida instalación en nuevos cultivos de V. vinifera. No se periodo de incubación es menos disperso, seguido del ha observado presencia de colonias en raíces, tallos ciclo de vida y periodo ninfal. verdes, hojas, racimos florales, raquis de racimos frutales -354- Scientia Agropecuaria 12(3): 351-359 (2021) Machaca-Paccara et al. ni bayas. García et al. (2017) menciona que los hábitos de lagerstroemia mencionado por Gu et al. (2014), y Vafaie et las especies de Oregmopyga son variables, pudiendo estar al. (2020), también del orden Hemíptera. Esta observación presentes en las raíces, tallos, ramas de plantas perennes se ve fortalecida debido a lo evidenciado en un lote de leñosas y vainas de hierbas, sin embargo, la ubicación de tres años contiguo a un campo infestado, que ha O. peruviana es exclusivamente en los troncos y ramas mostrado inicio de infestación en la zona por donde leñosas de V. vinifera, esto concuerda con Wille (1952), ingresa el viento al campo, sin embargo, es importante Granara de Willink & Díaz (2007) y Dadther-Huaman et al. realizar futuras investigaciones. La ubicación debajo del (2020). La especie O. peruviana, como otras del grupo ritidoma indica que tanto las ninfas como las hembras ovaticoccinos, demuestra sus hábitos crípticos viviendo adultas pueden alimentarse del floema originado a partir específicamente debajo de la corteza de V. vinifera. Las del cambium vascular. Sin embargo, es necesario realizar colonias no muestran un patrón de ordenamiento observaciones futuras para verificar la zona exacta de aparente, ubicándose mayormente en los entrenudos de alimentación en el tallo. Las ninfas se diferencian de las troncos y ramas leñosas. Los huevos son colocados a hembras adultas por su menor tamaño, por no producir cierta distancia de las ninfas y adultos, formando hileras. secreción cerosa y por ser más móviles. Tanto en ninfas Las ninfas, tanto las de primer estadio (ninfa I) como las como en hembras adultas, el cuerpo es plano en su región de segundo estadio (ninfa II), son móviles y no se fijan en ventral y convexa en su región dorsal. Estudios realizados un solo sitio para alimentarse (Fig. 2a), en cambio, las por Granara de Willink & Díaz (2007), describen a la hembras adultas permanecen fijas en el sitio donde se hembra adulta como individuo de color púrpura intenso, alimentan y la actividad cursoria es muy rara en ellas. No de forma oval a redondeada y convexa en estado de se observó ninfas desplazándose entre ramas de plantas hembra oviplena de 1,8 a 2,4 mm de largo y que estaría contiguas o en los alambres de soporte, sin embargo, el recubierta por una cera fina y laxa. Esta información comportamiento biológico cursorio de las ninfas resalta coincide parcialmente con los datos recogidos durante la como un factor en la dispersión, con importante influencia investigación, donde el huevo tuvo una medida de 0,23 del viento, semejante a lo que sucede con A. mm de largo y la hembra adulta 1,74 mm de largo. Figura 3. (a) Exuvia ninfal de O. peruviana; (b) Ninfa de O. peruviana de la cual se retiró la exuvia; (c) Mancha negra aceitosa, síntoma de la presencia de O. peruviana; (d) Fuerte infestación de O. peruviana sobre ‘Quebranta’; (e) Planta de ‘Negra Criolla’ con población alta de O. peruviana, menor desarrollo de canopia; (f) Planta de ‘Negra Criolla’ con baja población de O. peruviana, mayor desarrollo de canopia. Tabla 2 Plantas hospederas y no hospederas de O. peruviana Nombre Condición de planta Orden Familia Especie común hospedera Poales Poaceae Cenchrus echinatus Cadillo No hospedera Poales Poaceae Setaria viridis Pega-pega No hospedera Asterales Asteraceae Sonchus asper Diente de león No hospedera Urticales Moraceae Ficus carica Higuera No hospedera Rosales Rosaseae Prunus pérsica Duraznero No hospedera Solanales Solanaceae Solanum tuberosum Papa No hospedera Fagales Casuarinaceae Casuarina cunninghamiana Casuarino No hospedera Fabales Fabaceae Prosopis pallida Huarango No hospedera Rosales Rosaceas Malus domestica Manzano No hospedera Sapindales Anacardiaceae Mangifera indica Mango No hospedera Vitis vinifera (variedades Quebranta, Negra Vitales Vitaceae Criolla, Mollar, Albilla, Torontel, Moscatel, Italia y Vid Hospedera Uvina) -355- Scientia Agropecuaria 12(3): 351-359 (2021) Machaca-Paccara et al. Tabla 3 Agentes de control biológico de O. peruviana Orden Familia Especie Tipo * ** Himenóptera Encyrtidae Parasitoide A N Neuróptera Hemerobiidae Sympherobius sp. Depredador L, A H, N, A Lepidóptera Cosmopterigidae Posiblemente Pyroderces rileyi No determinado L (Walsingham), falso gusano rosado. * = Estados activos del parasitoide o depredador, L = larva, A = adulto. ** = Estados afectados de O. peruviana, H = huevo, N = ninfa, A = adulto. La coloración del huevo es rosado brillante, en tanto la Plantas hospederas. Se observó 11 especies presentes hembra adulta es púrpura intenso, como manifiesta dentro del viñedo y alrededor, la Tabla 2 muestra el Granara de Willink & Díaz (2007). Las ninfas y hembras orden, familia, especie, nombre común y condición de adultas muertas mantienen el color púrpura, pero toman planta hospedera de O. peruviana. una apariencia arrugada (Fig. 2b, 2c). Las exuvias ninfales García et al. (2017) mencionan que las especies de de color blanco cremoso tienen la apariencia de una Oregmopyga son hospederos de Ambrosia (Asteraceae), cubierta vacía con la forma externa de la ninfa. No se Gutierrezia (Asteraceae), Isocoma (Asteraceae), Aristida logró observar machos adultos de O. peruviana, esto (Poaceae), Eragrostis (Poaceae), Muhlenbergia (Poaceae), concuerda con lo raro que es encontrar machos de Panicum (Poaceae), Spartina, (Poaceae), pero la Tabla 2 ovaticoccinos (Miller & McKenzie, 1967), sin embargo, muestra que O. peruviana no es huésped de las familias Granara de Willink & Díaz (2007) reporta la existencia y Asteraceae y Poaceae, sólo es hospedera de V. vinifera. presencia de machos. Las hembras adultas producen una Estos resultados contribuyen a sostener que O. peruviana secreción cerosa de color blanco cremoso con una tiene una relación muy estrecha con V. vinífera y apariencia semejante al fieltro. Esta secreción se acumula concuerdan con Miller y McKenzie (1967), quienes mayormente sobre el tejido de la planta (Fig. 2d, 2e) y es reportaron que los ovaticoccinos son insectos circundante al cuerpo de la hembra (Fig. 2f). fuertemente específicos para hospederos particulares y Las exuvias ninfales tienen la apariencia de una cubierta cada especie está confinada a una parte especifica de la vacía con la forma externa de la ninfa y de color blanco planta. Asimismo, O. peruviana ha sido registrada solo en cremoso. Se ha observado en algunos individuos que du- el Perú (Wille, 1952; Granara de Willink & Díaz, 2007; rante su ciclo de vida la cera que rodea el cuerpo tiende Hodgson & Miller, 2010), lo que demuestra la a compactarse como un nido o capuchón y recubre al particularidad de la plaga que al igual de otras especies individuo (Fig. 3a, 3b), este fenómeno no es exclusivo de de Oregmopyga han sido registradas para zonas toda la plaga, pero los que se encuentran en ese estado geográficas muy específicas. de desarrollo, carecen de movimiento. En los troncos y Agentes de control biológico. De los resultados remitidos ramas leñosas, puede observarse manchas superficiales por el Museo de Entomología Klaus Raven Büller de la irregulares denominadas por Dadther (2018) como, Universidad Nacional Agraria La Molina, se obtuvo, un manchas negras aceitosas, de un color que varía de ma- parasitoide, un depredador y otro posible depredador de rrón oscuro a negro. La presencia de estas manchas indica O. peruviana. No se encontró individuos de O. peruviana que debajo del ritidoma hay una colonia muy densa de O. con indicios de infección por algún entomopatógeno. La peruviana; pero la ausencia de éstas no siempre indica la Tabla 3 muestra el orden, familia, especie, tipo, estados presencia de infestación. Mediante observaciones de activos del parasitoide o depredador y estados afectados campo no cuantificadas, se ha podido estimar que estas de O. peruviana. manchas oscuras parecen ser más grandes y más nume- Parasitoide. La Tabla 3 muestra que el parasitoide rosas en las plantas de la variedad Quebranta, seguida de identificado es del orden Himenóptera, familia Encyrtidae, Negra Criolla y más pequeñas y menos numerosas en las Su estado activo es el adulto, y afecta a O. peruviana en plantas de las variedades Mollar, Albilla, Torontel, estado ninfal. Durán & Ocampo (2019) mencionan la Moscatel, Italia y Uvina. Sin embargo, estas manchas no actividad parasitoide de la familia Encyrtidae y Nikolaevna siempre están relacionadas con la presencia o ausencia de et al. (2017) reportaron el ataque de Diversinervus elegans, O. peruviana en el sitio de observación (Fig. 3c). Encyrtidae, sobre la escama Parasaissetia nigra (Nietner) Observaciones en campo indican que la mayor infestación (Hemíptera: Coccoidea), del mismo orden y familia que O. por O. peruviana se da en plantas de mayor edad peruviana. Se observó que la momia de la plaga es de destacando las variedades Quebranta y Negra Criolla (Fig. coloración amarillo pajizo, al momento de la emergencia 3d). En estas dos variedades el ritidoma está menos del encirtido se observa tres individuos (reproducción adherido y se desprende con mayor facilidad en poliembrionica propia de la familia Encyrtidae) de comparación a las otras variedades Pisqueras. Se infiere coloración amarilla, con líneas oscurecidas en la sección que esta menor adherencia del ritidoma al tallo facilita el del abdomen, las hembras tienen una longitud de 1 mm y ingreso y colonización de O. peruviana, brindándole, el macho de 0,75 mm. Además, inmediatamente luego de además, protección de la radiación solar directa. Es la emergencia, ocurre el apareamiento. Destaca del necesario realizar futuras investigaciones para evaluar el parasitoide su capacidad de movilizarse bajo el ritidoma y desprendimiento de corteza. Se ha observado que las tener un comportamiento biológico muy activo y lucífugo. plantas fuertemente infestadas muestran un desarrollo Es importante investigar a este insecto y poder determinar menos vigoroso lo que concuerda con Dadther et al. su especie, puesto que podría ser de gran importancia (2019) (Fig. 3e, 3f). como método de control biológico (Fig. 4). -356- Scientia Agropecuaria 12(3): 351-359 (2021) Machaca-Paccara et al. Figura 4. Parasitoide (Himenóptera: Encyrtidae) de O. peruviana. (a) Momia de O. peruviana ocasionado por parasitoide; (b) Adultos del Parasitoide recién emergidos de momia de O. peruviana; (c) Hembra de parasitoide; (d) Macho de parasitoide. Figura 5. Depredador Sympherobius sp. (Neuróptera: Hemerobiidae). (a) Larva de cuerpo blando; (b) Larva caminando a través de O. peruviana; (c) Adulto de alimentándose de adulto de O. peruviana; (d) Adulto vista lateral; (e) Adulto de vista dorsal; (f) Expansión alar. Depredador. La Tabla 3 muestra que el depredador iden- y posiblemente de la especie Pyroderces rileyi tificado es del orden Neuróptera, familia Hemerobiidae y (Walsingham), falso gusano rosado, según resultados del especie Sympherobius sp. Su estado activo es la larva y Museo de Entomología Klaus Raven Büller. Se cree que su adulto, y afecta a O. peruviana en estados de huevo, ninfa estado activo es en larva, pero no se sabe a qué estados y adulto. Ramírez-Sánchez et al. (2019) mencionan la al- de O. peruviana afecta. Por lo contrario, López-Guillén et ternativa promisoria de la especie Sympherobius barberi al. (2020) describen a P. rileyi como artrópodo fitófago de como controlador biológico de Dactylopius opuntiae las hojas de Ricinus communis no cultivado. La larva es Cockerell, del orden Hemíptera, el mismo orden de O. afectada por la luz, siendo posible encontrarla solo debajo peruviana. La larva es de coloración gris y lucífuga, activa del ritidoma. Tiene una longitud de 7 mm, las de mayor y muy voraz. La longitud promedio de la larva es de 2 mm tamaño, de coloración rosada, en algunos casos puede y se mueve fácilmente bajo el ritidoma del tallo. El adulto variar a un rosado pálido ligeramente anaranjado, pero lo es muy activo y voraz, no es específico de O. peruviana, común es observarlas de coloración muy semejante a los alimentándose también de áfidos. Es de importancia huevos y hembras adultas de O. peruviana, variando del poder determinar la especie (Fig. 5). rosado brillante al púrpura intenso. Las deposiciones de la Lepidóptero. La Tabla 3 muestra que el insecto identifi- larva son pequeñas, semejante a gránulos, de coloración cado es del orden Lepidóptera, familia Cosmopterigidae púrpura. -357- Scientia Agropecuaria 12(3): 351-359 (2021) Machaca-Paccara et al. Figura 6. Posible depredador de O. peruviana (Lepidóptera: Cosmopterigidae) probablemente Pyroderces rileyi (Walsingham). (a) Larva de color blanquecino; (b) Larva de color rosado, probablemente luego de depredar a O. peruviana; (c) Pupa; (d) Adulto vista dorsal; (e) Adulto vista ventral; (f) Adulto vista lateral. Su extremado nerviosismo y actividad lucífuga dificulta Además, se destaca la continua presencia de un micro- observar si se alimenta de O. peruviana. La pupa mide lepidóptero de la familia Cosmopterigidae pudiendo ser entre 4-5 mm de longitud, es de coloración anaranjada. un posible depredador. El adulto tiene una longitud promedio de 7 mm semejante Estudios futuros deben proponer métodos de evaluación a la larva y presenta ojos de color rojo. Este lepidóptero para el ciclo de O. peruviana en laboratorio y campo, y en está presente en la mayoría de las plantas infestadas por diferentes zonas geográficas. Asimismo, se debe O. peruviana y en gran número. Observaciones en desarrollar un método para recuperar machos con fines laboratorio muestran evidencias que es un posible de descripción morfológica. depredador de huevos, ninfas y adultos de O. peruviana, debido a su cambio de color y la ausencia de individuos Agradecimientos de O. peruviana un día después de la exposición a P. rileyi, Los autores del manuscrito agradecen la fuente de financiamiento aunque no se pudo observar de forma directa la y soporte logístico de UNSA INVESTIGA mediante contrato N° alimentación. Es importante experimentar métodos de IBA-0038-2016, al Ing. Mg. Sc. Marco Antonio Zúñiga Díaz, observación que no afecte el normal comportamiento gerente de Vinos y Piscos Majes Tradición S.A.C., por brindar el campo en el que se realizó la investigación; a la Ing. Mg. Sc. biológico del depredador debido a su extremo Monica Narrea Cango, docente de la UNALM, por su aporte en la nerviosismo y actividad lucífuga (Fig. 6). metodología. 4. Conclusiones ORCID O. peruviana no se puede evaluar sobre cultivo de papa A. Machaca-Paccara. https://orcid.org/0000-0003-0059-9415 en laboratorio se descarta la funcionabilidad de esta H. Dadther-Huaman https://orcid.org/0000-0001-7527-5410 metodología. Solo se pudo evaluar en campo durante los M. García-Gutiérrez https://orcid.org/0000-0002-2327-4974 meses de mayo a junio, de mayor HR % anual (71 % y 72,6 R. Quispe-Castro https://orcid.org/0000-0001-5025-5077 % respetivamente), y de baja temperatura (18,9 °C y 18,1 °C respectivamente). La población de ninfas iniciales no Referencias bibliográficas prospero el resto de los meses. Curkovic, T., Chiffelle, Í., Villar, J., Araya, J. E., & Silva, G. (2019). Detergente El ciclo de vida de O. peruviana en otoño-invierno agrícola como coadyuvante de hongos entomopatógenos y clorpirifos comprende de 19 a 26 días, el periodo de incubación de para el control de Pseudococcus viburni (Hemiptera: Pseudococcidae). Entomólogo de Florida, 102(1), 101-106. 5 a 6 días, el periodo ninfal de 14 a 20 días y la capacidad Dadther, H. (2018). Métodos de control de Oregmopyga peruviana (Granara de oviposición es de 10-16,7 huevos *hembra-1. Las ninfas de Willink & Díaz) en Vitis vinifera L. ‘Negra criolla’y ‘Quebranta’ (Tesis de de O. peruviana son móviles y cuando mudan se van Pregrado). Universidad Nacional de San Agustín de Arequipa, Perú. Dadther-Huaman, H., Machaca-Paccara, A., & Quispe-Castro, R. (2020). tornando estáticas, finalmente las hembras adultas son Eficacia de nueve métodos de control de Oregmopyga peruviana (Granara estacionarias, colocando los huevos en forma de rosario, de Willink & Díaz) (Hemiptera: Coccoidea: Eriococcidae) en Vitis vinifera L. se ha observado además que O. peruviana es muy ‘Negra Criolla’ y ‘Quebranta’. Scientia Agropecuaria, 11(1), 95-103. Dadther-Huaman, H., Zúñiga-Diaz, M., & Quispe-Castro, R. (2019). sensible a la alteración de su hábitat, tendiendo a morir Aproximación a un manejo integrado de Oregmopyga peruviana (Granara cuando el ritidoma es retirado. No se encontraron plantas de Willink & Díaz) (Hemiptera: Coccoidea: Eriococcidae) en Vitis vinifera L. hospederas de O. peruviana diferente a V. vinífera, siendo ‘Negra Criolla’. Manglar, 16(2), 163-171. Durán, J., & Ocampo, V. (2019). Registro de Diversinervus elegans Silvestri una plaga fuertemente específica. (Hymenoptera: Encyrtidae) para la ciudad de Bogotá, Colombia. Existen agentes de control biológico nativos, un Dugesiana, 26(1), 51-52. depredador Sympherobius (Hemerobidae) y un García, M., Denno, B. D., Miller, D. R., Miller, G. L., Ben-Dov, Y., & Hardy, N. B. (2017). ScaleNet: A literature-based model of scale insect biology and parasitoide micro-himenóptero de la familia Encyrtidae. systematics. Database, 1-5. -358- Scientia Agropecuaria 12(3): 351-359 (2021) Machaca-Paccara et al. 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