Bioagro 28(3): 139-150. 2016 INCIDENCIA DE AVES GRANÍVORAS Y SU IMPORTANCIA COMO PLAGAS EN EL CULTIVO DE QUINUA (Chenopodium quinoa Willd.) EN EL ALTIPLANO PERUANO Alfredo Loza-Del Carpio1, Judith Clavitea1 y Pedro Delgado2 RESUMEN La quinua es uno de los principales cultivos en el altiplano peruano, muy revalorado actualmente por sus cualidades nutricionales, pero con fuertes incidencias de aves-plaga que pueden mermar significativamente su productividad. El objetivo de este estudio fue evaluar la comunidad de avifauna granívora en este cultivo y sus potenciales niveles de daños. Para ello se realizaron censos en puntos de conteo en el campo de cultivo según especie del ave, época fenológica del grano y hora del día. La importancia y potencial de especies dañinas al cultivo se determinó mediante análisis del contenido estomacal de las especies más abundantes. Frecuentaron al campo de cultivo 12 especies de aves de un total de 9523 individuos, predominando Patagioenas maculosa (Temmink) (28,76 %), Zenaida auriculata (Des Murs) (22,15 %), Sicalis uropygialis (D’Orbigny y Lafresnaye) (25,61 %) y Zonotrichia capensis (Muller) (20,28 %). Las mayores poblaciones se observaron en el período de grano en madurez fisiológica en los meses de otoño con 35,5 % de todas las poblaciones y en grano lechoso los menores niveles con 13,2 %; las visitas ocurrieron principalmente en las mañanas (43,56 %), luego al mediodía (30,84 %) y finalmente en la tarde (25,59 %). Los granos de quinua constituyeron el 82,66 % de la dieta en P. maculosa, 70,13 % en S. uropygialis, 59,46 % en Z. auriculata, y 35,90 % en Z. capensis, consumiendo cada una de estas especies un aproximado de 23,79 g, 15,54 g, 1,5 g y 0,54 g de granos, por día, respectivamente. De acuerdo a las incidencias poblacionales y la capacidad de consumo, se consideran plagas claves a las dos primeras especies, y a la tercera y cuarta como plagas potenciales. Palabras clave adicionales: Aves-plaga, contenido estomacal, daños en cosecha, fenología ABSTRACT Incidence of granivorous birds in quinoa (Chenopodium quinoa Willd.) and their importance as pest in the Peruvian highland Quinoa is a main crop in the Peruvian highland, very valued at present due to the nutritional qualities of its seeds, but with serious incidences of bird pests that can decrease significantly the yield. The objective of this research was the assessment of the community of granivorous birds in this crop and their levels of potential damages. A census was made in count points in the crop field, according to bird species, phenology of the crop and time of day. The importance and potential damage of bird pests were determined by analysis of stomach contents of the more abundant species. The farm field was frequented by 9523 individuals of birds from 12 species, dominated by Patagioenas maculosa (Temmink) (28.76 %), followed by Zenaida auriculata (Des Murs) (22.15 %), Sicalis uropygialis (D'Orbigny and Lafresnaye) (25.61 %), and Zonotrichia capensis (Muller) (20.28 %). The largest populations occurred at physiological maturity of the grain, during autumn months, with 35.5 % of all populations, and the lowest levels (13.2 %) at the milky grain period. Most birds were detected during morning times (23.56 %), then at midday (30.84 %) and late afternoon (25.59 %). Quinoa grains accounted for 82.66 % of the P. maculosa diet, 59.46 % of S. uropygialis, 70.13 % of Z. auriculata, and 35.9 % of Z. capensis, eating each of them approximately 23.79 g, 1.5 g, 15.54 g and 0.54 g, respectively, per day. According to the population incidences and consumption capacity, we conclude that P. maculosa and Z. auriculata may be considered key pests, and the two others, potential pests. Additional key words: Damage to crops, pest birds, phenology, stomach content INTRODUCCIÓN del altiplano peruano, con creciente demanda nacional e internacional (Gómez et al., 2014). Este La quinua (Chenopodium quinoa Willd.) pseudocereal nativo de esta región ha sido constituye un cultivo andino de primera reconocido mundialmente por sus reconocidas importancia socio-económica para los agricultores características nutritivas, cuyos niveles de Recibido: Diciembre 24, 2015 Aceptado: Junio 20, 2016 1 Facultad de Ciencias Biológicas, Universidad Nacional del Altiplano. Puno, Perú. e-mail: allozadc@yahoo.es 2 Instituto Nacional de Innovación Agraria. Puno, Perú 139 140 Volumen 28 (2016) BIOAGRO Nº 3 proteínas fluctúan entre 13 y 17 % y posee todos La apropiada identificación de las especies de los aminoácidos incluidos los esenciales (Repo, aves-plaga que realmente afectan los campos de 2003; FAO, 2011; Martínez, 2014), además de quinua y estimar con precisión los daños que presentar numerosas cualidades nutracéuticas que ocasionan representan una prioridad fundamental, benefician la salud humana (Fuentes y Paredes, aunque no será una tarea fácil por lo complejo que 2014), lo que ha motivado un mayor interés por su resulta reconocer sus daños, efectos y las especies cultivo y por su consumo. que involucran. Implementar métodos adecuados La región Puno, ubicada en la cuenca del lago de evaluación y monitoreo, así como entender la Titicaca, es el primer productor de este cultivo en dinámica poblacional y la ecología trófica de estas el Perú ocupando unas 29.886 ha con una aves dentro del agroecosistema, permitirán definir producción total de 29.331 t para el año 2013, los lineamientos de planificación y organización representando aproximadamente el 56 % del total para establecer estrategias de control y manejo nacional, con una permanente tasa de crecimiento que se traduzcan en una adecuada gestión de la que alcanza el 5,9 % anual (MINAGRI, 2016). Sin vida silvestre y mejora de los niveles de embargo, como en cualquier cultivo estas producción y calidad del producto a cosechar. producciones suelen ser afectadas por factores En el presente estudio se evaluaron incidencias adversos, entre los que destacan insectos-plaga, de la avifauna en el cultivo de quinua principalmente polillas del género Eurysacca que considerando como objetivos la identificación de afectan fuertemente sus rendimientos (Gandarillas especies granívoras asociadas al cultivo, la et al., 2014). caracterización de su abundancia y fluctuación Además, en la actualidad son cada vez más poblacional y la determinación de la importancia frecuentes los daños ocasionados por aves de los granos dentro de la dieta de las especies granívoras, cuyas mermas en la producción granívoras más abundantes. difícilmente pueden medirse y se desconoce sobre su dinámica e interacciones ecológicas con el MATERIALES Y MÉTODOS cultivo de quinua por lo que sus reportes son escasos. Algunos estudios refieren que las aves El estudio se llevó a cabo durante el período de pueden ocasionar daños superiores al 30 %, siendo cultivo (octubre-abril) de la campaña agrícola los Passeriformes de los géneros Sporophila, 2010-2011 en una parcela de 1 ha de quinua Phrygillus, Zonotrichia y Saltator los de mayor variedad ‘Salcedo INIA’, dentro de la EE Salcedo- importancia económica para el Perú (Aguilar et INIA (Instituto Nacional de Innovación Agraria), al., 1977). En el cultivo de quinua, Robles et al. a 7 km de la ciudad de Puno, en el altiplano (2003) concluyen en general que las principales peruano e inmediaciones al lago Titicaca, ubicada aves-plaga en la sierra central del Perú son en 15°14’ S y 70°43’ W a 3820 msnm. La palomas, jilgueros y gorriones ocasionando temperatura osciló entre 4,2 y 17,5 °C y la pérdidas de hasta 60 %, sobre todo en la fase de precipitación fue de 625 mm en ese período. desarrollo de la panoja. Tapia y Fríes (2007) Previo a la siembra el campo fue abonado con indican que el ataque por aves en quinua es más estiércol de vacuno en 4 t·ha-1, considerando una severo en variedades dulces y estiman pérdidas de densidad de siembra de 8 kg·ha-1 y una distancia hasta 40 %, especialmente en los alrededores del entre surcos de 0,40 m, sin aplicación de lago Titicaca y en microclimas donde abundan pesticidas, obteniéndose un rendimiento de 1327 palomas y tortolitas. Similarmente, Gómez et al. kg·ha-1 posterior a la incidencia de las aves. Los (2014) refieren que las pérdidas atribuidas a las trabajos de laboratorio se realizaron en la Facultad aves van de 30 a 40 % siendo las menos atacadas de Ciencias Biológicas de la Universidad Nacional las variedades con panojas compactas. del Altiplano, Puno. Finalmente, según apreciaciones de agricultores y Evaluación de la diversidad y poblaciones de técnicos en el altiplano, las aves actualmente avifauna granívora. Se realizaron conteos estarían alcanzando el estatus de plagas clave para directos de aves dentro del campo de cultivo con la quinua, aunque se desconocen los daños de binoculares Tasco 7 x 35, cuatro veces a la acuerdo a las especies y los niveles de incidencia semana y en tres horas del día: 06:00 h, 11:00 h y de estos en el cultivo. 16:00 h, por un período de diez semanas en los 141 Loza-Del Carpio et al. Aves granívoras en el cultivo de quinua meses de marzo, abril y mayo del 2011, cuando homogeneizar las varianzas. las panojas de quinua empezaron a llenar los Evaluación del consumo de granos. Se granos. Se establecieron trayectos a pie de ingreso realizaron capturas de aves utilizando redes de y salida de la parcela y a intervalos se fijaron nylon tipo neblineras de 1,5 pulgadas de abertura, cuatro puntos de conteo y desde cada uno de ellos, durante los tres horarios de evaluación, durante 15 minutos, se registraron las especies e sacrificándose un total de cinco individuos de las individuos observados (una hora de evaluación en cuatro especies más frecuentes por tres días total); el área de conteo abarcó un semicírculo con consecutivos en la etapa de madurez fisiológica un radio de 50 m (Freemark y Rogers, 1995; del grano. Se pesaron individualmente y se Hamel et al., 1996) (Figura 1). Se tuvo como diseccionaron para extraer el buche y los supuestos que las especies observadas no son contenidos estomacales para también pesarlos (0,1 doblemente registradas (Burnham et al., 1980), mg de precisión) y determinar su volumen como el radio es pequeño se asume que casi todos introduciéndolos en una probeta graduada de 50 los individuos son detectados (Buckland et al., mL que contenía 20 mL de agua destilada; el 2008) y el recorrido y la evaluación en cada punto incremento del nivel de agua definió el volumen. es a un ritmo de tiempo similar. El contenido del buche se clasificó en los ítems Las evaluaciones se realizaron considerando alimentarios quinua y otros (semillas de tres etapas fenológicas de los granos del cultivo: vegetación natural, granos cultivados como grano lechoso (1 al 22 de marzo), grano pastoso cebada y avena), registrando el número y volumen (23 de marzo al 12 de abril), madurez fisiológica de granos de quinua, volumen total del contenido (13 de abril al 30 de abril), además del emparve del buche, peso de granos y peso total del (panojas cosechadas dispuestas en montículos en contenido del buche. Con estos datos se determinó el campo, del 31 de abril al 05 de mayo). En cada el índice de importancia relativa (IRI) para los dos etapa se establecieron 36 trayectos (repeticiones) a ítems alimentarios (Pinkas et al. 1971): IRI = (N + excepción del emparve donde se realizaron 12 G)F. Donde: N es el porcentaje gravimétrico del conteos directos por un período de cuatro días. peso del ítem alimentario, G el porcentaje Se calculó el índice de diversidad de Sahnnon volumétrico y F el porcentaje de frecuencia de (H’) y el índice de dominancia de Simpson (D). aparición; luego los valores IRI fueron expresados H’ = - Σ pi ·ln pi , donde pi = proporción del en porcentajes. número total de individuos de la especie i con Para estimar la cantidad de granos de quinua respecto al total (ni /Nt). Valores cercanos a 1 que le es posible consumir a cada especie, se refieren baja diversidad en la comunidad. calculó el cociente de repleción estomacal (CRE) D = 1 - Σ [ni (ni – 1)]/N(N – 1), donde ni = con la siguiente expresión (Angelescu, 1980): número de individuos por especie y N = número CRE = (Pa x 100)/Pt, donde Pa es el peso del total de individuos. Valores cercanos a 1 indican alimento y Pt el peso total del individuo. Este dominancia de pocas especies en una comunidad. valor permitió expresar el peso del alimento como Para determinar las diferencias estadísticas de una proporción del peso total del individuo y es un las poblaciones de aves entre períodos, se indicador del nivel de saciedad del individuo. Las realizaron análisis de varianza (Anova) en diseño escalas fueron: CRE < 0,5 (buches vacíos o con bloque completo al azar, considerándose como poco alimento); CRE = 0,51-1,00 (buches bloques a los horarios de evaluación (3) y a las escasamente llenos); CRE = 1,01-6,00 (buches fases fenológicas del grano de quinua como casi llenos); CRE > 6 (buches llenos). tratamientos (4); pero al analizar afluencias poblacionales según el momento del día, los RESULTADOS horarios se consideraron tratamientos y las fases como bloques. La separación de medias se realizó Diversidad y composición de la avifauna mediante la prueba de Tukey y para todos los granívora en el cultivo de quinua. En las fases análisis se utilizó el programa SPSS v.15. de grano lechoso, grano pastoso, madurez Previamente cada dato procedente del conteo de fisiológica y emparve, se registró un total de 9523 aves se transformó mediante la expresión √x+1 visitas de individuos de aves pertenecientes a 12 a fin de aproximarlos a una distribución normal y especies, cinco familias (Columbidae, Thraupidae 142 Volumen 28 (2016) BIOAGRO Nº 3 Emberezidae, Turdidae y Fringillidae). Las ocasionales a Sicalis luteola (Sparrman), especies predominantes fueron Patagioenas Phrygilus punensis (Ridgway), Rhopospina maculosa con el 28,76 %, luego Sicalis fruticeti (Kittlitz) y Geospizopsis plebejus uropygialis con el 25,62 %, Zenaida auriculata (Tschudii) cuya participación por cada especie alcanzó el 22,16 % y Zonotrichia capensis el fue inferior al 1 % de la comunidad (entre 20,28 %; estas cuatro especies englobaron casi 0,2-1,0 %). Asimismo, a Metropelia ceciliae el 97 % de toda la comunidad de avifauna (Lesson), Metropelia melanoptera (Molina), granívora y todas consumen granos de quinua Spinus atrata (Lafresnaye y D’Orbigny) y Turdus principalmente desde las panojas y por su chiguanco (Lafresnaye y D’Orbigny) que sólo abundancia se les considera comunes. Por su alcanzaron el 0,1 % se les catalogó como especies parte, se consideró como aves granívoras raras para el cultivo (Cuadro 1). Área de conteo  Área de conteo de  de aves aves C D Área de conteo de  Área de conteo de  aves aves A Recorrido del B Puntos de  trayecto A conteo 100 m Figura 1. Recorrido de trayectos de evaluación (flechas en negro intenso), puntos de conteo de aves (letras mayúsculas) y amplitud del área de conteo (cuadrantes circulares) El índice de Shanon, como indicador ecológico por su abundancia, como las principales plagas que fluctúa normalmente entre 1 y 5, alcanzó un ornitológicas de la quinua en esta parte del valor de 1,53 (Cuadro 1), lo que indica una baja altiplano peruano (Figura 2). diversidad en esta comunidad de avifauna Poblaciones de avifauna granívora según granívora; sin embargo, un número de 12 especies etapas fenológicas del grano. Las aves en un monocultivo con hábitat pequeño (1 ha), granívoras ingresaron al campo de cultivo desde parece ser una cifra importante en cuanto a que empezaron a formarse los granos en las riqueza de especies, al margen de que panojas y con mayor frecuencia desde la fase predominaron pocas de ellas. de grano lechoso, registrándose desde 29 hasta El índice de Simpson mostró un valor de 0,76 76 individuos por hora durante el día (Figura (Cuadro 1). Este índice fluctúa entre 0 y 1, de 2). En el período de grano pastoso aumentaron manera que el valor obtenido, por su relativa progresivamente las poblaciones alcanzando 163 cercanía a la unidad, ratifica la alta dominancia individuos/hora y la cúspide poblacional se para sólo cuatro especies, las que se considerarían apreció en la etapa de madurez fisiológica con 143 Loza-Del Carpio et al. Aves granívoras en el cultivo de quinua 192,79 individuos por hora, a partir de la cual la mayoría de aves granívoras concurren a los disminuyeron hasta llegar a 92,33 individuos campos de quinua al finalizar el período avistados por hora. Durante el emparve las fenológico de grano pastoso e inicio de madurez poblaciones se mantuvieron en unos 94 fisiológica, lo que sugiere una preferencia por el individuos por hora. La tendencia indica que grano bien desarrollado. Cuadro 1. Avifauna granívora en el cultivo de quinua. EE Salcedo-INIA, Puno. Octubre 2010-Abril 2011 Nº Especies registradas Nombre común Familia Número total (*) Frecuencia 1 Patagioenas maculosa Torcaza ceniza Columbidae 2739 (28,76) Común 2 Sicalis uropygialis Kellopesko Thraupidae 2439 (25,61) Común 3 Zenaida auriculata Paloma rabiblanca Columbidae 2109 (22,15) Común 4 Zonotrichia capensis Pichitanka Emberizidae 1932 (20,29) Común 5 Geospizopsis plebejus Plomito Thraupidae 84 (0,88) Ocasional 6 Phrygilus punensis Kellopesko Thraupidae 84 (0,88) Ocasional 7 Rhopospina fruticeti Gorrión pechinegro Thraupidae 51 (0,54) Ocasional 8 Sicalis luteola Kellopesko Thraupidae 45 (0,47) Ocasional 9 Metropelia melanoptera Tortola cordillerana Columbidae 15 (0,16) Raro 10 Turdus chiguanco Chiguanco Turdidae 15 (0,16) Raro 11 Metropelia ceciliae Kurukuta Columbidae 9 (0,09) Raro 12 Spinus atrata Jilguero, chaiñita Fringillidae 1 (0,01) Raro Total 9523 (100) Índice de Shannon = 1,53 Índice de Simpson = 0,76 * Porcentajes en el paréntesis Efectivamente, el análisis de varianza mostró diferencias significativas (F (3, 24) = 2,177; P = diferencias significativas entre poblaciones según 0,117), lo que permite asumir que esta especie etapas fenológicas (F(3, 24) = 7,072; P ≤ 0,001); la consume con similar preferencia granos en prueba de Tukey confirmó que en los períodos de cualquier estado de madurez. S. uropygialis, otra grano pastoso y madurez fisiológica la frecuencia especie abundante en el cultivo, mostró también de ingreso de aves al cultivo es mayor, luego en mayor afinidad por el grano maduro, siendo el emparve y en menor magnitud durante la etapa sus números más altos en grano pastoso y de grano lechoso (Figura 4), lo que indica que la madurez fisiológica (F(3, 24) = 4,678; P ≤ 0,01) etapa de madurez fisiológica es el momento más (Cuadro 2). Es de destacar que estas cuatro crítico al ataque de aves (abril y mayo) y en el que especies son residentes en la zona lo que hay que considerar las medidas pertinentes. disminuye la probabilidad de que alguna de ellas Un análisis por especies demuestra que P. haya abundado transitoriamente en esa época maculosa tuvo mayor incidencia a partir del del año. período de grano pastoso hasta el emparve y fue Los resultados evidencian también la significativamente menor en el período de grano existencia de nichos relacionados a la fenología lechoso (F(3, 24) = 7,61; P≤ 0,001). Las poblaciones del grano. Los columbiformes incidieron del columbido Z. auriculata tuvieron similar mayormente al grano maduro (mes de abril comportamiento, denotándose también su mayor principalmente), S. uropygialis al grano pastoso y abundancia desde grano pastoso hasta el emparve, madurez fisiológica y Z. capensis de forma muy y mínima incidencia en el período de grano similar en todos los períodos, por lo que las lechoso (F (3, 24) = 10,264; P ≤ 0,001), lo que indica precauciones deben considerar estas condiciones. que ambas especies tienen mayor afinidad por Pero es posible también que el mayor tamaño y granos de quinua maduros. A diferencia, Z. agresividad de los columbiformes atemoricen a las capensis tuvo una incidencia poblacional similar especies pequeñas restringiendo sus incidencias en los cuatro períodos fenológicos del cultivo, sin cuando el grano está maduro. 144 Volumen 28 (2016) BIOAGRO Nº 3 Figura 2. Fluctuación de las poblaciones de avifauna granívora en el cultivo de quinua según etapas fenológicas en la formación del grano (promedios ± SE). Letras diferentes entre períodos fenológicos indican diferencias en las poblaciones de avifauna según la prueba de Tukey (P≤0,05) Cuadro 2. Incidencia de las especies de aves granívoras más abundantes en el cultivo de quinua, según período fenológico (promedio ± SE) Número promedio de aves·hora-1 Período fenológico P. maculosa Z. auriculata Z. capensis S. uropygialis Grano lechoso 13,72 ± 2,38 b 5,18 ± 1,40 b 23,52 ± 1,76 a 12,67 ± 2,38 b Grano pastoso 26,63 ± 6,80 ab 28,03 ± 5,47 a 23,70 ± 1,58 a 37,52 ± 4,72 a Madurez fisiológica 51,57 ± 11,83 a 37,43 ± 8,39 a 19,50 ± 3,21 a 32,35 ± 7,46 a Emparve 42,33 ± 14,04 a 22,50 ± 7,51 a 14,50 ± 0,76 a 14,50 ± 1,73 b Letras diferentes entre filas indican diferencias significativas según la prueba de Tukey (P≤0,05) Incidencias de la avifauna granívora según primero y F(2, 24) = 0,214; P = 0,809 para el hora del día. Las tendencias de las aves segundo). Las frecuencias de ingreso al campo de granívoras a frecuentar el campo de quinua cultivo del total de aves fueron en 43,56 % por la según horarios variaron también por especie mañana, 30,84 % al mediodía y 25,59 % por la (Figura 3). La paloma P. maculosa frecuentó tarde (Cuadro 3). principalmente en horas de la mañana siendo De acuerdo a los resultados los momentos más significativamente mayor que al mediodía y en críticos de ataque por aves-plaga en el cultivo de la tarde, lo que se evidenció en el efecto de quinua ocurren en horas de la mañana, cuando bloque del Anova y la prueba de Tukey (F (2, 24) = inciden principalmente los columbiformes, cuyos 5,509; P = 0,011); Z. auriculata tuvo mayores efectos aumentan debido a su mayor tamaño y poblaciones en horas de la mañana hasta el capacidad de consumo, y a su importante número mediodía siendo significativamente menores por mientras que los paseriformes, Z. capensis y S. las tardes (F (2, 24) = 3,804; P = 0,037). Los uropygialis acuden casi similarmente en los tres paseriformes Z. capensis y S. uropygialis tuvieron horarios, pero debido a su menor tamaño y avistamientos estadísticamente similares en los menores poblaciones, sus daños parecen no ser tan tres horarios (F (2,24) = 0.291; P = 0,75 para el importantes como el de las palomas. 145 Loza-Del Carpio et al. Aves granívoras en el cultivo de quinua Figura 3. Incidencias de las poblaciones de las principales cuatro especies de aves granívoras en el cultivo de quinua según horarios (promedios ± SE). Letras iguales en columnas por especie indican similitudes estadísticas según la prueba de Tukey (P≤0,05) Cuadro 3. Presencia de avifauna granívora en el cultivo de quinua según horas del día Especie Número de aves·hora -1 ± SE Mañana Mediodía Tarde P. maculosa, Z. auriculata, S. uropygialis y Z. capensis 134,75 ± 30,06 95,21 ± 19,32 77,40 ± 14,69 Phrygilus punensis 1,07 ± 0,33 0,62 ± 0,23 1,11 ± 0,35 Geospizopsis plebejus 1,07 ± 0,35 0,75 ± 0,21 1,02 ± 0,29 Sicalis luteola 0,45 ± 0,45 0,45 ± 0,45 0,56 ± 0,44 Metropelia melanoptera 0,23 ± 0,16 0,23 ± 0,15 0,03 ± 0,02 Turdus chiguanco 0,13 ± 0,07 0,13 ± 0,08 0,2 ± 0,10 Rhopospina fruticeti 0,5 ± 0,14 0,36 ± 0,11 0,85 ± 0,19 Metropelia ceciliae 0,08 ± 0,05 0,14 ± 0,06 0,07 ± 0,07 Total 138,28 ± 31,61 97,89 ± 20,61 81,24 ± 16,15 Porcentaje 43,57 30,84 25,59 Importancia de la quinua como ítem Columbiformes y Paseriformes otros ítems alimentario en aves granívoras. Los análisis de alimenticios lo constituyeron semillas de mostaza contenidos estomacales para las cuatro especies de (Brassica rapa) y otros granos de poáceas silvestres; aves granívoras más abundantes mostraron que los para Z. capensis, además, se encontraron estructuras granos de quinua constituyen un ítem importante de insectos, lo que indicaría que esta especie tiene en su dieta. La frecuencia de ocurrencia de granos una dieta variada y muestra un omnivorismo que de quinua en el buche fue de 100 % en tres pudiera darle alguna importancia como enemigo especies, excepto en Z. capensis que alcanzó el natural de algunas plagas insectiles, disminuyendo 33 %. Según el IRI, para P. maculosa los granos con ello en algún modo su amenaza como especie de quinua constituyeron el 82,66 % de su dieta, plaga para el cultivo (Cuadro 4). para S. uropygialis de 70,13 %, para Z. auriculata de En las cuatro especies de importancia 59,46 % y para Z. capensis el 35,90 %. En económica, los buches pueden estar llenos o 146 Volumen 28 (2016) BIOAGRO Nº 3 casi llenos en cualquiera de los tres horarios Asumiendo que consumen tres veces al día evaluados, lo que es indicio que estas aves hasta la repleción, se estima que cada consumen hasta la saciedad o repleción unas individuo de las cuatro especies mencionadas tres veces al día. Bajo esta condición, la cantidad se alimenta diariamente con unos 23,79 g, del ítem alimenticio quinua consumido en 15,54 g, 1,5 g y 0,54 g de quinua, respectiva- cada repleción fue: P. maculosa un promedio de mente. Esta información permite confirmar que en 7,93 g de quinua, Z. auriculata 5,18 g, S. efecto sólo las dos primeras especies son uropygialis 0,5 g y Z. capensis 0,18 g (Cuadro 5). realmente dañinas al cultivo. Cuadro 4. Importancia de la quinua en la alimentación de aves granívoras con respecto a otros alimentos Especie IRI IRI de otros % IRI % ocurrencia Importancia de quinua Quinua alimentos quinua de quinua como alimento Patagioenas maculosa 16531,5 3468,5 82,66 100 Alta Zenaida auriculata 11891,7 8108,3 59,46 100 Alta Sicalis uropygialis 14025,2 5974,8 70,13 100 Alta Zonotrichia capensis 7180,5 12819,5 35,90 33 Media Cuadro 5. Cociente de repleción estomacal (CRE) ± SE en aves granívoras del cultivo de quinua (n = 5) Especie CRE promedio Estado de Componente ítem quinua Consumo diario del (%) saciedad hasta repleción (g) ítem quinua (g) Patagioenas maculosa 3,85 ± 0,61 Buches casi llenos 7,93 23,79 Zenaida auriculata 6,05 ± 0,27 Buches llenos 5,18 15,54 Sicalis uropygialis 5,74 ± 0,41 Buches casi llenos 0,50 1,50 Zonotrichia capensis 4,92 ± 0,71 Buches casi llenos 0,18 0,54 De acuerdo a la importancia de los granos de reportan 12 especies de aves granívoras que quinua en la alimentación de estas aves y a la inciden en el cultivo de quinua con predominio abundancia de sus poblaciones, se pueden notorio de P. maculosa, Z. auriculata, S. categorizar como aves-plaga clave para el cultivo uropygialis y Z. capensis, y por tanto de en esta parte del altiplano peruano a P. maculosa y importancia económica. Por su parte, Robles et al. Z. auriculata, para las que se debe planificar las (2003) para la sierra central del Perú registraron medidas pertinentes de manejo, mucho más porque cinco especies, siendo la más común Z. auriculata estas especies regularmente conforman bandadas al y poco frecuentes M. ceciliae, Leptotila verreauxi, ingresar al campo de cultivo. Aunque S. uropygialis Z. capensis y Carduelis spinescens; estas tuvo numerosas poblaciones y el grano de quinua diferencias evidencian las específicas tiene alta importancia en su alimentación no se características ecológicas regionales. Se encontró considera una plaga de importancia primordial que el campo evaluado es relativamente pobre en debido a los reducidos volúmenes que logra diversidad, pero esto es muy propio de cualquier consumir; lo mismo ocurre con Z. capensis que agroecosistema sujeto a ciertas intensidades de además tiene escasas poblaciones, carecen de manejo y de labranza, siendo el resultado la baja hábitos gregarios y es muy relativa su afinidad por riqueza de avifauna y la monotonía en sus la quinua como alimento; por ello ambas especies interacciones ecológicas (Swift et al., 1996; son consideradas solamente como potenciales. Las Weibull et al., 2003). De todas formas, 12 restantes ocho especies se comportaron como especies luce como un número moderadamente plagas ocasionales con muy escasa trascendencia importante para un área tan pequeña como la económica. estudiada (1 ha) y ubicada a una gran altitud (3810 msnm). DISCUSIÓN En otras latitudes de Argentina y Uruguay los Columbiformes P. maculosa y Z. auriculata son Para el área evaluada en el altiplano del Perú se consideradas como las más abundantes y voraces 147 Loza-Del Carpio et al. Aves granívoras en el cultivo de quinua comedoras de semillas en plantas cultivadas 95 % de visitas; en la quinua las incidencias (Canavelli, 2010); similarmente Linz et al. (2015) difirieron, además, según especie: por la mañana refieren reportes con los que aseveran que Z. prevalecieron palomas mientras que los auriculata es una de las aves-plaga más paseriformes tuvieron presencia similar durante importantes en Sudamérica debido a su amplia todo el día. Estas diferencias en el sitio y tiempo distribución geográfica, elevados niveles de alimentación evitan superposición de nichos lo poblacionales y a sus permanentes daños en sorgo, cual les permite coexistir a diferentes especies en girasol, trigo, arroz, cebada, e incluso soya. Estas un mismo hábitat (Fontoura y Orsi, 2013). especies fueron también las que mayores Las palomas tienen como dieta principal incidencias tuvieron en campos de quinua, lo que semillas y material vegetal (Muñoz et al., 2005) y acrecienta su importancia y su distribución como los granos cultivados son el principal alimento de plagas de Sudamérica. Z. auriculata conformando desde 62 % hasta 95 % De las 12 especies granívoras registradas para de su dieta (Murton et al., 1974; Ranvaud et al., el altiplano peruano la mayoría no alcanzó altas 2001; Canavelli, 2010); además, consumen desde poblaciones y su presencia en el cultivo fue tal vez 15 g (Canavelli, 2010) hasta 18 g diarios de más por interacción social, búsqueda de refugio, semillas cultivadas (estimado a partir de datos de exploración de recursos, baja preferencia por los Murton et al., 1974); nuestro estudio determinó granos de quinua o porque sus poblaciones son que granos de quinua conforman el 59,5 % de la naturalmente escasas en este medio. Tellechea dieta de esta paloma las cuales tuvieron un (2011) menciona, por ejemplo, que S. luteola, consumo promedio diario de 15,5 g de quinua, especie reportada también en este estudio, tiene valores no muy alejados de los reportes anteriores. como dieta principal semillas de malezas y plantas Así mismo, León y Galvez (1981) indican que silvestres y los granos cultivados apenas palomas domésticas consumen alrededor de 30 g representan el 0,1 % del IRI; incluso Z. capensis, diarios de alimento; para P. maculosa, de tamaño que fue una de las especies con mayor incidencia similar a las domésticas, determinamos un en nuestro estudio, tuvo sólo 33 % de frecuencia consumo diario de 23,8 g de quinua, lo que en granos de quinua en sus buches, lo que también constituyó el 82 % del alimento total ingerido y estaría coincidiendo con lo hallado por Robles et también coincide con la información anterior. al. (2003), quienes indican que este gorrión Las estimaciones indican que los ataques de prefiere semillas de malezas antes que granos de aves al cultivo de quinua provocan pérdidas entre quinua. el 40 y 60 % (Zanabria y Banegas, 1997; Robles Palomas como M. ceciliae y M. melanoptera et al., 2003; Tapia y Fríes, 2007). En el estudio no tuvieron también escasa trascendencia como se han cuantificado las pérdidas por aves en plagas debido a sus bajos niveles poblacionales y quinua; sin embargo, la información obtenida a que su actividad alimentaria predominó sobre la sugiere un impacto importante sobre la superficie del suelo; peculiaridad también referida producción. por Fjeldsa et al. (1990). Fontoura y Orsi (2013) Cabe mencionar que P. maculosa es una indican que Z. auriculata es similarmente especie cuyas poblaciones en el altiplano peruano forrajeador del suelo, aunque en nuestro estudio recién se incrementan en los últimos años; juntamente con P. maculosa se les registró tanto anteriormente sus incidencias en cultivos eran sobre panojas como sobre el suelo; incluso, P. ocasionales, hecho que corroboran técnicos y maculosa mostró un comportamiento deliberado agricultores, pero, en general, constituyen un de posarse formando grupos sobre las panojas fenómeno común a otras regiones de Sudamérica. hasta hacerlas caer para luego alimentarse de los Bucher (1998) indica que en Argentina sus granos en el suelo. poblaciones se incrementaron desde los años 90 y Las abundancias de avifauna granívora que al parecer su causa es antrópica, debido predominaron durante la mañana (6:00-9:00 principalmente a la ampliación de la frontera horas), con casi el 44 % de registros (Cuadro 3). agrícola en cultivos de grano; pero además estos De Melo y Cheschini (2012) encontraron también incrementos pueden deberse a factores ecológicos que las mayores frecuencias en campos de sorgo como la fragmentación de sus hábitats, a la se dan entre las 6:45 y 9:30 horas, con el 40 a disminución de sus fuentes alimenticias silvestres 148 Volumen 28 (2016) BIOAGRO Nº 3 por quema de pastizales y disminución de áreas encontrar con relativa facilidad. Además que la boscosas o arbustivas. Es probable también que en concentración de granos en sitios focalizados el altiplano las causas sean similares. como en monocultivos permite promover la Además de la mayor oferta de alimentos como formación de grupos o bandadas (Grzybowsky, resultado de la expansión agrícola, las mayores 1983) propiciando aún mayores posibilidades de incidencias de aves granívoras en campos de daños. cultivo y sus preferencias son también propiciadas Con base en lo anterior, Linz et al. (2015) por la facilidad de acceso a las panículas, al sabor concluyen que las medidas de control de aves- y contenido nutricional de los granos (Bullard, plaga deben apuntar a un manejo de sus 1988), a factores fenológicos e incluso poblaciones a largo plazo, antes que al uso de coevolutivos como la endozoocoria, es decir, la métodos letales cuya relación beneficio-costo es propagación de la semilla luego que ésta pasó a bajo, además que presentan dificultades logísticas, través del tubo digestivo del animal (Muñoz et al., tienen potencial riesgo ambiental y afectan a 2005), o que quizás representen la única fuente de especies no direccionadas. Esto implica inclusive alimento. En efecto en el altiplano cada año se coadyuvar en medidas de manejo del hábitat, amplía la frontera del cultivo de quinua como la forestación ya que ello puede proveer un (MINAGRI, 2016), las panojas exponen control natural de aves-plaga (Codesido et al., conspicuamente los granos para las aves, existe 2015) o fomentar la heterogeneidad de matrices en mayor intensidad de ataques en el período de el paisaje porque en estas condiciones las madurez fisiológica (35,5 %) y su alta calidad en incidencias de la avifauna en campos de cultivo nutrientes y proteínas que superan el 13,5 % también tienden a disminuir (Estrada et al., 1997). (Repo, 2003; FAO, 2011; Martínez, 2014) la Conocer mejor los aspectos bioecológicos y las hacen sumamente apetecibles y atractivas a las interacciones de las aves-plaga con el cultivo de aves. quinua y otros factores ambientales permitirán Probablemente en algunas zonas altoandinas la finalmente planificar las medidas más pertinentes quinua se constituye como las pocas fuentes para su manejo. alimenticias para aves granívoras por la fragmentación y degradación de hábitats. Estrada CONCLUSIONES et al. (1997) manifiestan que una mayor presencia de vegetación natural y de bosques crea mayor De las 12 especies reportadas, sólo cuatro conectividad hacia diferentes ambientes y permite predominaron en toda la comunidad de aves el movimiento de las aves a zonas de mejor granívoras en el cultivo de quinua, en condiciones calidad (para ellas mejor calidad es la vegetación circundantes al lago Titicaca en el altiplano natural con elevada diversidad) lo cual peruano; sus poblaciones inciden principalmente minimizaría los impactos en los cultivos en el período de madurez fisiológica del grano y adyacentes. en horario matutino, aunque existen diferencias De Melo y Cheschini (2012) demostraron que según especie. Patagioenas maculosa y Zenaida en áreas de cultivo asociadas a bordes con auriculata se consideran plagas clave con pastizales las aves presentan mayores tasas de significativa trascendencia económica debido a consumo del producto, lo que significa que los sus altas poblaciones, gran importancia de la pastos no constituyen barreras físicas para su quinua en su dieta y elevadas cantidades de dispersión; contrariamente, el consumo de granos consumo de granos durante el día, por lo que las disminuye en áreas con vegetación mayor medidas de manejo deben orientarse (árboles), que además de funcionar como barrera principalmente hacia estas especies. Los física, probablemente ofrecen una cantidad resultados también sugieren cosechar los granos suficiente de recursos adicionales lo que hace de quinua inmediatamente después que alcancen innecesario a las aves ingresar en campos de la madurez, y luego proteger físicamente el cultivo. Ello significa también que si en emparve. Finalmente, no toda la diversidad de ecosistemas naturales las aves granívoras no aves granívoras del cultivo de quinua debe ser encuentran alimento adecuado, se desplazarán necesariamente catalogada como plaga, y de allí, hacia agroecosistemas donde si lo pueden la importancia de definir su condición. 149 Loza-Del Carpio et al. Aves granívoras en el cultivo de quinua LITERATURA CITADA Andes. Zoological Museum, University of Copenhagen. Apollo Books, Denmark. 876 p. 1. Aguilar, P., O. Beingolea, A. Brack e I. Ceballos. 13. Fontoura, P. y M. Orsi. 2013. Ecological 1977. Vertebrados importantes en la agricultura partitioning of three Columbidae species in peruana. Rev. Per. Ent. 20(1): 25-32. Northern Paraná, Southern Brazil. Biota 2. Angelescu, V. 1980. Ecología trófica de la Neotrop. 13(3): 44-49. caballa (Scombridae, Scomber japonicus 14. Freemark K. y C. Rogers. 1995. Modification marplatensis) del Atlántico Sudoccidental. of point counts for surveying cropland birds. Bolm. Inst. 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