Scientia Agropecuaria 12(3): 403-410 (2021) Canto Saenz et al. SCIENTIA AGROPECUARIA Facultad de Ciencias Scientia Agro pecuaria Agropecuarias Universidad Nacional de Web page: http://revistas.unitru.edu.pe/index.php/scientiaagrop Trujillo RESEARCH ARTICLE A prebiotic diet based on dandelion (Taraxacum officinale) improves the productive performance and intestinal morphology of laying hens Una dieta prebiótica a base de diente de león (Taraxacum officinale) mejora el desempeño productivo y la morfología intestinal de gallinas ponedoras Francys Mitchel Canto Saenz1 ; José Américo Saucedo-Uriarte2 ; Alejandrina Sotelo-Mendez3 ; Segundo José Zamora-Huamán2,* 1 Instituto Nacional de Innovación Agraria, Estación Experimental San Bernardo, Avenida Fitzacarrald 265, Tambopata, Madre de Dios. Peru. 2 Universidad Nacional Toribio Rodríguez de Mendoza de Amazonas, Calle Higos Urco 342-350-356, Chachapoyas, Amazonas. Peru. 3 Universidad Nacional Agraria la Molina, Facultad de Zootecnia, Departamento de Nutrición, La Molina 15024, Lima. Peru. * Corresponding author: jose.zamora@untrm.edu.pe (S. J. Zamora-Huamán). Received: 9 November 2020. Accepted: 15 July 2021. Published: 20 August 2021. Abstract The inclusion of Dandelion meal [DL] (Taraxacum officinale) in the diet of laying hens and its effect on productive performance, intestinal morphology and dry matter content in feces was evaluated. Ninety-six 35-week-old brown Hisex hens were distributed in 6 treatments. Gradual levels of DM meal (1%, 2%, 3% and 4%) were compared with a diet based on the mixture of antibiotics (CAB; 0.03% Zinc bacitracin + 0.03% colistin sulfate) and another based of 0.20% sodium butyrate (CPB). DM and CPB improved egg production (p < 0.05) compared to CAB, but feed consumption and egg weight decreased with the use of 4% DM (p < 0.05), without affecting the feed conversion ratio (p > 0.05). In general, DM (1% - 4%) improved intestinal morphology parameters (p < 0.05). Higher quantity and content of dry matter in feces was observed in 4% DM compared to CAB. The incorporation of up to 3% DM improved the productive indexes on the feeding of laying hens and managed to have the best prebiotic effect, as it was evidenced in the intestinal morphology and goblet cells. Keywords: Taraxacum officinale; dandelion; productive performance; prebiotic; fitobiotic; nutraceutical; intestinal morphology. Resumen Se evaluó la inclusión de la harina de Diente de León [DL] (Taraxacum officinale) en la dieta de gallinas ponedoras y su efecto en el desempeño productivo, morfología intestinal y contenido de materia seca en heces. Noventa y seis gallinas Hisex marrón de 35 semanas de edad fueron distribuidas en 6 tratamientos. Niveles graduales de harina de DL (1%, 2%, 3% y 4%) fueron comparadas con una dieta en base a la mezcla de antibióticos (CAB; 0.03% Zinc bacitracina + 0,03% sulfato de colistina) y otra a base de 0.20% de butirato de sodio (CPB). El DL y CPB mejoraron la producción de huevo (p < 0,05) respecto a CAB, pero el consumo de alimento y peso de huevo disminuyeron con el uso de 4% de DL (p < 0,05), sin afectar la conversión alimenticia (p > 0,05). En líneas generales, el uso de DL (1% - 4%) mejoraron los índices evaluados para morfología intestinal (p < 0,05). Mayor cantidad y contenido de materia seca de heces se observó en 4% DL comparado con CAB. La incorporación de hasta 3% DL mejoró los índices productivos en la alimentación de gall inas ponedoras y logró tener el mejor efecto prebiótico, al evidenciarse en la morfología intestinal y células caliciformes. Palabras clave: Taraxacum officinale; diente de leon; performance productivo; prebiótico; fitobiótico, nutraceútico; morfología intestinal. DOI: https://dx.doi.org/10.17268/sci.agropecu.2021.044 Cite this article: Canto Saenz, F. M., Saucedo-Uriarte, J. A., Sotelo-Mendez, A., & Zamora-Huamán, S. J. (2021). Una dieta prebiótica a base de diente de león (Taraxacum officinale) mejora el desempeño productivo y la morfología intestinal de gallinas ponedoras. Scientia Agropecuaria, 12(3), 403-410. 1. Introducción ampliamente usados en la prevención de enfermedades, La industria de la producción de huevos juega un papel así como en la mejora de la producción, sin embargo, su importante en la dieta humana y provee una variedad de uso excesivo ha desencadenado en resistencia bacteriana nutrientes (Wilson, 2017) implica procesos complejos que (Sebastian et al., 2021). El incremento de los estándares de incluyen eficiencia en todas las etapas, siendo la nutrición calidad en los alimentos y el cuidado de los consumidores y alimentación la que más costos involucra (Lang et al., conlleva a una mayor presión por alternativas más 2019). Para garantizar una eficiente producción avícola, naturales y que no dejen residuos en carne y huevos (El- los antibióticos promotores de crecimiento (APC) han sido Ghousein & Al-Beitawi, 2009). -403- Scientia Agropecuaria 12(3): 403-410 (2021) Canto Saenz et al. Existen alternativas a los APC y que se adicionan al alimen- El objetivo de la presente investigación fue evaluar la in- to en la forma de aditivos: pueden ser de origen probió- clusión de la harina de DL en la dieta de gallinas ponedo- tico, prebiótico, enzimas, hierbas (Henchion et al., 2017) y ras y su efecto en el desempeño productivo, morfología ácidos orgánicos que contribuyen a una alta productivi- intestinal y contenido de materia seca en heces. dad, mejorando la palatabilidad (Pandey et al., 2019) y que sean simultáneamente seguros para los animales, 2. Materiales y métodos humanos y el medio ambiente (Al-Yasiry et al., 2017; El experimento se realizó en el Módulo de Investigación Samolińska et al., 2020). en Gallinas de Postura de la Estación Experimental Cha- chapoyas de la Universidad Nacional Toribio Rodríguez Los prebióticos son componentes no digeribles en los de Mendoza de Amazonas. La evaluación de morfología ingredientes de los alimentos que afectan de manera intestinal se realizó en el Laboratorio de Histología perte- benéfica a su hospedero. Actúan mediante la estimulación neciente a la Universidad Nacional Agraria la Molina selectiva del crecimiento y/o actividad de un número (UNALM). En el experimento se emplearon 96 gallinas limitado de bacterias benéficas en el colon, además de la ponedoras de 35 semanas de edad, distribuidas al azar en producción de vitaminas y mantenimiento del equilibrio seis tratamientos: T1 (CAB: 0,03% de Zinc bacitracina más del sistema inmunológico (Azad et al., 2020). Para ser 0,03% de sulfato de colistina), T2 (CPB: 0,20% de butirato clasificado como prebiótico, el substrato no debe ser sódico), T3-6 (1%, 2%, 3% y 4% DL) y con una duración de hidrolizado o absorbido en el estómago o intestino del- 8 semanas. Cada tratamiento tuvo cuatro unidades expe- gado, debe ser selectivo y su fermentación debe inducir rimentales (jaulas) y cuatro gallinas por jaula (repetición). efectos benéficos en el hospedero (Gibson et al., 2004). Los insumos evaluados fueron: harina de diente de león El Diente de León (DL, Taraxacum officinale) pertenece a (DL) en composición de 82% de hojas más tallo y 18% de la familia de las Asteraceae, ha sido ampliamente usado raíz, cuya mezcla presentó 11,75% de humedad, 13,90% en medicina ancestral y actual para el tratamiento de di- de proteína cruda, 3,15% de extracto etéreo, 14,41% de versas enfermedades (Hu, 2018; Liu et al., 2020), tiene ac- ceniza y 12,12% de fibra. tividad antiangiogénica, antiinflamatoria, antimicrobiana, Las dietas experimentales fueron balanceadas en base a antinociceptiva y antioxidante (Balenović et al., 2018; Ge et los estándares nutricionales de Hendrix Genetics Francia. al., 2021). Tiene componentes antiplaquetarios por la El porcentaje de composición y su valor nutricional de las fracción C de las hojas, la que reduce la expresión de P- dietas experimentales se muestran en la Tabla 1. selectina y la presencia de una forma activa de glicopro- Para la evaluación de los índices productivos se consideró teínas (GPIIb/IIIa) en las plaquetas que se estimulan con la producción de huevos (relación entre el número de colágeno y se inhibe la formación de trombones (Lis et al., huevos producidos diarios y el número de gallinas) 2021). Es una rica fuente de nutrientes (Lis & Olas, 2019), (Morales et al., 2018), consumo de alimento, conversión es usado como prebiótico, debido a ingredientes activos alimenticia (Dazuk et al., 2020). Los pesos de huevo se como la inulina (Balenović et al., 2018). realizaron semanalmente, registrado con una balanza Algunos investigadores sugieren su uso en la alimentación digital (kambor, KD-08, USA), de capacidad máxima de 5 animal, debido a su actividad prebiótica y como reem- kg y sensibilidad de 0,1 g. plazo al uso de antimicrobianos en dietas de pollo de en- Para la morfología intestinal se benefició a cuatro gallinas gorde (Al-Kassie et al., 2008), promueve la salud intestinal, por tratamiento (24 gallinas al azar) y se extirparon los mejorando la morfología, inmunidad y capacidad antioxi- segmentos intestinales. Del intestino delgado se seccionó dante en Trachinotus ovatus (Tan et al., 2018). De acuerdo el duodeno (desde la salida de la molleja hasta el final del a la parte de la planta (raíz, tallo y flor) usado en la ali- asa pancreática) e íleon (desde el divertículo de Meckel mentación animal, estas pueden tener efectos favorables hasta la unión ileocecal). Un aproximado de 2,5 cm de en la salud integral de las aves. La raíz del DL tiene un intestino se recolectó para la preparación de muestras y efecto favorable sobre el sistema gastrointestinal, evaluar la morfología intestinal (Chen et al., 2020). Cada estimulando la digestión y función hepática, mientras que repetición (muestra) fue embebida en los medios de las hojas son usadas para dar un efecto diurético y los inclusión, resina y cera, hasta su endurecimiento mediante componentes flavonoides en las flores presentan efecto congelación; posteriormente se cortó en secciones de 5 inmuno estimulador (Yarnell & Abascal 2009; Jassim et al., μm de espesor para finalmente ser teñidas con colorantes 2012). En un experimento hecho con gallinas al pastoreo, hematoxilina–eosina (Yang et al., 2019; Gong et al., 2020). utilizaron 29% de hierbas (Plantago lanceolata L., T. Seguido a la preparación del tejido seccionado, se fijó en officinale auct. non Wigg., Urtica dioica L., Achillea láminas portaobjetos, para luego ser observadas ante millefolium L.) más trigo integral como alimento, logrando microscopio óptico (Leica, modelo DM750) y finalmente obtener un aumento significativo en el contenido de realizar el análisis de imágenes (Leica, modelo ICC50W) carotenoides y tocoferol, por consiguiente, estabilidad para su evaluación (Liu et al., 2020). De cada muestra se oxidativa en huevos (Skřivan & Englmaierová, 2014). En midió 10 vellosidades y se estableció un promedio. En las pavos, al suministrar 0,25% de T. officinale (precedente mediciones se consideró: altura de vellosidad (HV), ancho biológico) en la dieta basal no presentó efecto alguno en de vellosidad (AV), profundidad de cripta (PC), células ninguno de los parámetros productivos (Sahib, 2017). Sin caliciformes (CC) y relación entre altura de vellosidad embargo, todavía existe limitada información relacionada intestinal con profundidad de cripta (HV/PC) (Gong et al., con la inclusión específica de la harina de DL en dietas de 2020). Además, el efecto diurético se realizó tomando los gallinas ponedoras y su efecto prebiótico en el pesos y contenido de materia seca de las heces en los desempeño productivo y la morfología intestinal. tratamientos (Chopda et al., 2013). -404- Scientia Agropecuaria 12(3): 403-410 (2021) Canto Saenz et al. Tabla 1 Composición y valor nutricional de las dietas experimentales Tratamientos Composición CAB CPB DL1 DL2 DL3 DL4 Maíz amarillo 60,5 60,36 59,56 58,36 57,36 56,36 Torta de Soya 24,87 24,87 24,87 24,87 24,87 24,87 Subproducto de trigo 2,00 2,00 2,00 2,00 2,00 2,00 Aceite de soya 2,00 2,00 2,00 2,00 2,00 2,00 Carbonato de calcio 8,50 8,50 8,50 8,50 8,50 8,50 Fosfato dicálcico 1,40 1,40 1,40 1,40 1,40 1,40 Sal común 0,30 0,30 0,30 0,30 0,30 0,30 DL metionina 0,14 0,14 0,14 0,14 0,14 0,14 Premezcla vit. + minerales1 0,10 0,10 0,10 0,10 0,10 0,10 Cloruro colina 60% 0,07 0,07 0,07 0,07 0,07 0,07 Bicarbonato de sodio 0,06 0,06 0,06 0,06 0,06 0,06 Zinbacitracin + S.Colistina 0,06 0,00 0,00 0,00 0,00 0,00 Butirato de sodio 0,00 0,20 0,00 0,00 0,00 0,00 Diente de León 0,00 0,00 1,00 2,00 3,00 4,00 Valor nutricional Energía metabolizable (Mcal/kg) 2,80 2,80 2,80 2,80 2,80 2,80 Proteína bruta (%) 16,70 16,70 16,70 16,70 16,70 16,70 Fibra bruta (%) 2,72 2,72 2,72 2,72 2,72 2,72 Calcio (%) 3,60 3,60 3,60 3,60 3,60 3,60 Fósforo disponible (%) 0,36 0,36 0,36 0,36 0,36 0,36 Lisina digestible (%) 0,78 0,78 0,78 0,78 0,78 0,78 Metionina digestible (%) 0,39 0,39 0,39 0,39 0,39 0,39 Met + Cis digestible (%) 0,64 0,64 0,64 0,64 0,64 0,64 Treonina digestible (%) 0,55 0,55 0,55 0,55 0,55 0,55 Triptófano digestible (%) 0,17 0,17 0,17 0,17 0,17 0,17 Ácido linoleico (%) 2,40 2,40 2,40 2,40 2,40 2,40 Sodio (%) 0,15 0,15 0,15 0,15 0,15 0,15 1 Vit + min premix: vitamina A, 12000 UI/kg; Vitamina D3, 3600 UI/kg; Vitamina E, 18 UI/kg; Vitamina K3, 3,0 mg/kg; tiamina, 2,4 mg/kg; riboflavina, 7,2 mg/kg; piridoxina, 7,8 mg/kg; ácido pantoténico, 7,2 mg/kg; ácido fólico, 0,6 mg/kg; niacina, 24 mg/kg; biotina, 0,18 mg/kg; manganeso, 72 mg/kg; zinc, 7,2 mg/kg; hierro, 4,8 mg/kg; cobre, 7,2 mg/kg; yodo, 1,2 mg/kg; selenio, 0,36 mg/kg y cobalto, 0,18 mg/kg. La investigación se realizó bajo un Diseño Completa- El consumo de alimento disminuyó significativamente (p mente al Azar (DCA). Los parámetros productivos, morfo- < 0,05) con 4% de DL en la dieta respecto a los otros logía intestinal y efecto diurético de tratamientos fueron grupos de aves (Tabla 2), posiblemente por altos niveles evaluados mediante análisis de variancia de una vía. Las de taraxacina, amyrina entre otros de sabor amargo diferencias entre las medias fueron evaluadas con la (Qureshi et al., 2017; Yan et al., 2011). Sin embargo, un prueba de Tukey, con un nivel de significancia de 0,05 en porcentaje bajo de DL (1%) mejora el consumo de el paquete informático SAS v. 6 (SAS, 2009). alimento. Las hojas del DL aportan sustancias que estimulan el apetito posiblemente por sus componentes 3. Resultados y discusión de lactona y sesqui terpenoides que pertenecen a los grupos eudesmanólidos y germacranólidos (Gimeno, Parámetros productivos 2000; Sweeney et al., 2005). Específicamente, las hojas del La inclusión del DL (en todos sus niveles) y CPB (0,20% de DL presentan ese sabor amargo por la presencia de ácido butirato sódico) en la dieta de gallinas ponedoras mejoró taraxínico β-D-glucopiranosido y ácido 11,13- la producción de huevo de manera significativa (p < 0,05) dihidrotaraxínico-D-glucopiranosido (González-Castejón en más del 4.5% respecto al CAB (0.03% de Zin et al., 2012). En ese sentido, es importante considerar bacitracina+0.03% sulfato de colistina) y se muestran en equilibrar la cantidad adicionada de DL en la dieta y que la Tabla 2. La inclusión de butirato de sodio (300 g/t) y permitan un adecuado consumo que permita mejorar la zinc bacitracina (30 ppm/t) en la dieta de gallinas de productividad. producción comercial incrementa el porcentaje de Los niveles de consumo de alimento de este estudio son producción de huevos hasta 5,8% sobre el promedio de inferiores a los reportados por la literatura. Al incluir 300 aves que son alimentadas con dieta estándar (Sánchez et g/t de butirato en la dieta en gallinas Bovans, el consumo al., 2009). Otro estudio demuestra que al incluir 30 ppm fue de 111,9 g/ave/día (Sánchez et al., 2009) y en gallinas de zinc bacitracina en la dieta de gallinas de la estirpe ISA- ponedoras de la estirpe ISA-Babcock B380 al incluir 30 Babcock B380 llegaron a un porcentaje de postura de ppm de zinc bacitracina, el consumo reportado es 123,6 92,6% (Sánchez et al., 2011), siendo similar al hallazgo de g/ave/día (Sánchez et al., 2009). Aunque al butirato de este estudio. El más alto porcentaje de producción del sodio se le atribuye el estímulo de la síntesis de hormonas tratamiento de diente de león y butirato de sodio puede gastrointestinales que son relacionadas con el consumo deberse a las mejores características de la vellosidad de alimento (Hu & Gou, 2007; Puyalto & Mallo, 2014), fue intestinal (alto y ancho), por lo que se asocia con la mayor menor el consumo el grupo que recibió butirato respecto digestión y absorción de nutrientes para la producción de al DL en concentración del 1% (Tabla 2). huevos. -405- Scientia Agropecuaria 12(3): 403-410 (2021) Canto Saenz et al. Tabla 2 Efecto de tratamientos en los indicadores de producción en gallinas ponedoras Tratamientos Item Valor P CAB1 CPB2 DL13 DL24 DL35 DL46 EEM7 Producción de huevo (%) 93,41b 98,55a 98,10a 97,43a 99,00a 97,43a 0,42 0,000 Consumo de alimento (g/ave/día) 101,48ab 99,58b 102,43a 100,63ab 99,88ab 96,90c 0,35 0,000 Conversión alimenticia (kg/kg) 1,63 1,55 1,63 1,57 1,61 1,59 0,01 0,069 Peso de huevo (g) 65,48a 65,26a 63,80ab 64,66ab 63,30ab 61,88b 0,31 0,004 a,b Letras diferentes de cada fila indican diferencias significativas (p < 0,05). 1 Control AntiBiótico (0,03% BMD + 0,03% Colystina sulfato); 2 Control PreBiótico (0,03% Butirato de Sodio); 3-6 Diente de León desde 1% al 4%; 7 Error estándar de la media. Tabla 3 Efecto de tratamientos en la morfología intestinal1 y células caliciformes2 de gallinas ponedoras Tratamientos Item Valor P CAB3 CPB4 DL14 DL26 DL37 DL48 EEM9 Duodeno HV10 1023,74e 1079,01de 1292,79c 1375,35b 1536,07a 1125,69d 13,42 0,000 AV11 85,78c 101,37a 99,11ab 99,00ab 98,98ab 97,19b 0,45 0,000 PC12 31,71c 35,70b 36,97a 33,03bc 36,15b 38,20a 0,53 0,0015 HV/PC13 33,64b 32,62b 36,92ab 44,97a 45,18a 30,75c 0,79 0,000 CC14 28,23b 25,20c 29,30b 31,15a 30,60a 31,35a 0,24 0,000 Ileón HV 1185,94d 1239,73c 1426,73ab 1439,46a 1370,72b 1333,08bc 8,65 0,000 AV 131,07b 131,16b 143,87a 151,21a 128,78b 126,99b 1,27 0,000 PC 51,51c 55,50ab 56,77a 52,83b 55,95ab 58,00a 0,53 0,0015 HV/PC 23,39b 22,90c 26,13ab 28,23a 25,20ab 23,38b 0,31 0,000 CC 20,07b 14,60c 16,08c 20,70ab 21,75a 19,95b 0,26 0,000 a,b Letras diferentes de cada fila indican diferencias significativas (p < 0,05). 1 Micrómetro, 2 Numero de células caliciformes por vellosidad2; 3 Control AntiBiótico (0,03% BMD + 0,03% Colystina sulfato); 4 Control PreBiótico (0,03% Butirato de Sodio); 5-8 Diente de León desde 1% al 4%; 9 Error estándar de la media; 10 Altura de vellosidad; 11 Ancho de vellosidad; 12 Profundidad de cripta; 13 Relación; 14 Células caliciformes. Al respecto, Moquet et al. (2018) y Furness et al. (2013) Morfología intestinal mencionan que el butirato presenta un efecto anoréxico Los datos sobre la morfología del duodeno e íleon se y que está modulado por células colónicas L. Estas células muestran en la Tabla 3. La morfología intestinal de gallinas se encuentran en el intestino delgado distal, pero el colon ponedoras fue mayor en alto y ancho de vellosidad al es el sitio principal para efectos anoréxicos. Además, las incluir de 1 a 3% de DL y ancho de vellosidad al adicionar células L son entero endócrinas que funcionan estimu- butirato de sodio (Figura 1). Los promedios más altos para lando la absorción de carbohidratos, liberando insulina y altura de vellosidad (HV) en duodeno e íleon se retrasando el tránsito intestinal (Furness et al., 2013). encontraron en los tratamientos DL1, DL2 y DL3 (Figura 1: No se encontró diferencias significativas (p > 0,05) en va- C, D y E, respectivamente), incluso el T6 presenta mayores lores de conversión alimenticia entre grupos de estudio valores significativos (p < 0,05) en comparación a CAB y (Tabla 2). Un similar resultado obtuvo Świątkiewicz et al. CPB, posiblemente debido al alto contenido en (2010), quienes al suplementar las dietas de aves de pos- carbohidrato inulina que incrementa la concentración de tura con aditivos como 0,75% de inulina, 0,75% de lactato en el yeyuno y butirato (estimulador de la división oligofructosa y 0,50% de ácidos grasos volátiles, no celular) en los ciegos y este ácido es la fuente de energía encontraron diferencias en la conversión de alimento. En para colonocitos y permite la proliferación celular en pollos de engorde chinos, al suministrarse 9 g/kg de peso criptas de la mucosa colorrectal e ileal (Topping & Clifton, vivo de Taraxacum officinale y Astragalus membrana- 2001; Trojanová et al., 2004; Qureshi et al., 2017). ceusse no se reportó diferencias en conversión alimenticia La profundidad de cripta en el duodeno e íleon fueron a los 7 y 14 días (Liang et al., 2021). Otro estudio en pavos, similares en las aves alimentadas con CPB, DL1, DL3 y DL4 al adicionar 0,25% de DL y 0,25% de DL más 0,25% de y con valores más bajos en CAB y DL2 (p = 0,0015) (Tabla Saccharomyces cerevisiae (SC) en la dieta, no afectó la 3, Figura 1). Estas mejoras en la morfología intestinal conversión alimenticia (Sahib, 2017). Estos resultados podrían deberse a que el Diente de León (DL) tiene coinciden con ciertos reportes que, al usar bacitracina o componentes benéficos para la salud como prebióticos, paredes celulares de SC en la dieta de aves de postura, no antioxidantes, antiinflamatorios, regulador de azúcar, encontraron efecto alguno en la conversión de alimento lípidos en sangre y hepato protectores y nefro protectores (Koiyama et al., 2018) y otros si encontraron diferencias en (Hu, 2018); Pfingstgraf et al., 2021). Por ejemplo, al conversión de alimento al incluir SC en alimento en suplementar (926,8 µg de ácido L-chicórico, 20,19 µg de gallinas Hy-line Brown (Dazuk et al., 2020). Al no luteolina y 3, 379 g de sacarosa) de jarabe de agua de encontrarse diferencias entre los grupos evaluados, se flores de DL mejora el colesterol HDL en 1,11 veces en ratas puede usar el DL como prebiótico en la industria avícola. obesas (Majewski et al., 2021). Uno de sus componentes Se encontraron menores pesos de huevo con la adición es la inulina, carbohidrato de almacenamiento de 4% de DL en la dieta en comparación al CAB y CPB. principalmente en la raíz y con contenidos en oligosacá- Sánchez et al. (2011), reportaron pesos similares de huevos ridos (15-40%) que promueven el desarrollo intestinal de al incluir 30 ppm de bacitracina y 300 g/t de butirato de Bifidobaterium (Abdelqader et al., 2013) y Lactobacillus sodio en gallinas de 32 semanas de edad. reduciendo la población de Enterobacteriaceae (Trojanová -406- Scientia Agropecuaria 12(3): 403-410 (2021) Canto Saenz et al. et al., 2004; Kim & Baik., 2015) además de modular el efecto de control de bacterias ácido-lácticas propias de metabolismo lipídico por la elevación de proteína quinasa las grampositivas. El Di salicilato metileno de bacitracina activada por monofosfato de adenosina y logra reducir (BMD) en la dieta de aves tiene influencia positiva en los niveles séricos de glucosa, colesterol y triglicéridos parámetros productivos como ganancia de peso, pero (Wirngo et al., 2016; Lis et al., 2018). disminuye la longitud, peso intestinal, altura de vellosida- Se ha encontrado reportes que corroboran a los hallazgos des y profundidad de cripta más cortas (Miles et al., 2006). de este estudio, estos estudios indican que la suplemen- Los estudios en salud intestinal (SI) se están dando con tación con butirato en la dieta puede aumentar la altura más frecuencia debido a que es un factor importante en de las vellosidades, profundidad de cripta en aves de pos- la productividad de pollos de engorde y gallinas tura y otros animales no rumiantes, dando como resul- ponedoras (Miao et al., 2020; Chen et al., 2020; Stefanello tado el aumento de la superficie de absorción de nutrien- et al., 2020). La SI es caracterizada de diversas formas, una tes (Qaisrani et al., 2015). En este estudio al suplementar de ellas es la alta relación que existe entre la altura de con 0,2% de butirato de sodio, se encontró vellosidades vellosidad y la profundidad de cripta y está dada por más anchas en el duodeno (Tabla 3). Esto se atribuye al vellosidades maduras, con una cripta poco profunda y ácido butírico puede mejorar el desarrollo de células con constante renovación celular (Kaczmarek et al., 2016). epiteliales, debido a que proporciona carbonos que La relación de HV/PC más alto en duodeno se encontró actúan como fuente de energía para las células epiteliales en DL2 y DL3 comparado con los otros tratamientos, del intestino promoviendo su proliferación, diferenciación mientras que la relación HV/PC más alta en íleon se y multiplicación (Levy et al., 2015; Qaisrani et al., 2015). encontró en DL1 y DL2. En duodeno, las células La Colistina, también conocida como polimixina B, anti- caliciformes fueron mayores en DL2, DL3 y DL4 con biótico para tratamiento de enfermedades digestivas, su- valores superiores (p < 0,05) respecto a los otros primiendo la formación de peptidoglucanos de paredes tratamientos. Sin embargo, en el íleon se encontró celulares y como promotor de crecimiento contra bacte- mayores células caliciformes solo en DL3 (Tabla 3). Una de rias gramnegativas (Kahn et al., 2005) y que unido a la las funciones que se atribuyen a las células caliciformes es bacitracina tiene un efecto sinérgico en el tratamiento de la producción de mucina en la mucosa intestinal para infecciones de Staphylococcus aureus (Si et al., 2018). El generar moco con funciones protectoras en el paso de los uso de promotores de crecimiento (antibióticos) tienen el alimentos (Oviedo-Rondón, 2019). Tabla 4 Efecto de tratamientos en cantidad de heces de gallinas ponedoras Tratamientos Item Valor P CAB1 CPB2 DL13 DL24 DL35 DL46 EEM7 Heces MS8 (g/ave) Sem 1-2 376,05 362,20 343,97 353,82 322,53 329,01 6,37 0,120 Sem 3-4 363,47a 378,48a 303,05b 330,14ab 300,76b 328,55ab 7,42 0,001 Sem 5-6 374,93a 333,43ab 310,76ab 351,02ab 307,27b 327,69ab 7,17 0,036 Sem 7-8 330,77a 317,37ab 314,70ab 303,00ab 302,10ab 266,30b 6,50 0,045 Heces MS (g/ave/semana) Sem 1-8 361,30a 344,27ab 310,07cd 337,41abc 299,22d 322,60bcd 3,85 0,000 a,b Letras diferentes de cada fila indican diferencias significativas (p < 0,05). 1 Control AntiBiótico (0,03% BMD + 0,03% Colystina sulfato); 2 Control PreBiótico (0,03% Butirato de Sodio); 3-6 Diente de León desde 1% al 4%; 7 Error estándar de la media; 8 Materia seca. Figura 1. Efecto de DL en morfología intestinal en gallinas a la semana 43. (A): CAB, (B): CPB, (C): DL1, (D): DL2, (E): DL3, (F): DL4. a: altura de vellosidad, b: profundidad de cripta. -407- Scientia Agropecuaria 12(3): 403-410 (2021) Canto Saenz et al. Tabla 5 Efecto de tratamientos en contenido de materia seca de heces en gallinas ponedoras Tratamientos Item Valor P CAB1 CPB2 DL13 DL24 DL35 DL46 EEM7 Materia seca heces (%) Sem 1-2 22,64ab 25,78a 22,08ab 22,01ab 20,22b 20,62b 0,49 0,006 Sem 3-4 23,64 22,89 22,69 25,89 22,49 21,54 0,54 0,299 Sem 5-6 24,52 26,40 25,51 23,92 22,73 21,92 0,51 0,123 Sem 7-8 24,56ab 25,77a 23,79ab 23,92ab 22,98ab 21,08b 0,48 0,053 Materia seca heces (%) Sem 1-8 23,57b 26,08a 23,37b 22,97b 21,48c 21,14c 0,26 0,000 a,b Letras diferentes de cada fila indican diferencias significativas (p < 0,05). 1 Control AntiBiótico (0,03% BMD + 0,03% Colystina sulfato); 2 Control PreBiótico (0,03% Butirato de Sodio); 3-6 Diente de León desde 1% al 4%; 7 Error estándar de la media. Efecto diurético y contenido de materia seca en heces 4. Conclusiones Mayor contenido de materia seca de heces del CAB, con La incorporación de DL en niveles de 2% y 3% mejoraron diferencias significativas (p < 0,05) a nivel semanal y total los índices productivos en la alimentación de gallinas respecto a los otros grupos (Tabla 4). Los resultados ponedoras y demostraron tener los mejores efectos encontrados en este estudio indican que no se expresó la prebióticos al evidenciarse en la morfología intestinal y función diurética del DL (Clare et al., 2009; Martinez et al., células caliciformes. Con el uso de DL en las dietas de 2015). Por ejemplo, un estudio en humanos, Clare et al. gallinas ponedoras se evidenció menor cantidad y menor (2009), indicaron que el extracto etanólico de hojas de DL contenido de materia seca en heces por gallina en el en concentraciones de 1g/1ml aumenta la frecuencia de periodo de estudio respecto a las dietas con antibiótico y excreción de fluidos. El efecto diurético del DL está dado butirato de sodio. Se recomienda trabajos futuros que por la actividad del polímero de fructosa de bajo peso involucren al uso de DL, sus posibles variaciones en molecular llamado inulina (Lara-Fiallos et al., 2017). Este parámetros de sangre y perfil de ácidos grasos, y la tiene la capacidad de no metabolizarse y de no fijar determinación de la acción diurética de los componentes proteínas a nivel glomerular, conllevando al aumento de del DL en la fisiología de las aves de postura. la presión osmótica y resorción de sodio en el túbulo proximal (Gimeno, 2000). Posiblemente no se observó el ORCID efecto diurético en las aves porque se añadió solo el 82% F. Canto Saenz https://orcid.org/0000-0003-3229-1538 de hojas, ya que Sharma & Lal (2005) y Guarrera (2003) J. Saucedo-Uriarte https://orcid.org/0000-0003-2756-6402 indican que el efecto diurético se encuentra en las hojas A. Sotelo Mendez https://orcid.org/0000-0002-6992-4821 del DL. Además, los efectos diuréticos son atribuidos al DL S. Zamora-Huamán https://orcid.org/0000-0003-3362-9609 por su alto contenido de potasio (Guarrera & Savo, 2013). Sin embargo, no está muy claro la acción diurética de Referencias bibliográficas estos componentes en la fisiología de las aves, por lo que Abdelqader, A., Irshaid, R., & Al-Fataftah, A. (2013). Effects of dietary probiotic se merecen más investigaciones. inclusion on performance, eggshell quality, cecal microflora Bajo contenido de materia seca (p < 0,05) se observa en composition, and tibia traits of laying hens in the late phase of production. Tropical Animal Health and Production, 45(4), 1017-1024. los tratamientos con DL comparado con CAB y CPB tanto Al-Kassie, G., Al-Jumaa, Y., & Jameel, Y. (2008). Effect of probiotic (Aspergillus a nivel semanal como total (Tabla 5). Estos efectos niger) and prebiotic (Taraxacum officinale) on blood picture and posiblemente estén dados a su alto contenido de potasio biochemical properties of broiler chicks. International Journal of Poultry Science, 7(12), 1182-1184. (Hook et al., 1993; Guarrera & Savo, 2013). La materia seca Al-Yasiry, A., Kiczorowska, B., Samolińska, W., Kowalczuk-Vasilev, E., & de heces está directamente asociada a su contenido de Kowalczyk-Pecka, D. (2017). The effect of Boswellia serrata resin diet fibra detergente neutra de la dieta (Fabro et al., 2016). El supplementation on production, hematological, biochemical and immunological parameters in broiler chickens. Animal, 11(11), 1890- mayor contenido de materia seca en las heces indica que 1898. la fibra consumida por el animal es de baja calidad Azad, M. A., Gao, J., Ma, J., Li, T., Tan, B., Huang, X., & Yin, J. (2020). nutricional. En patos alimentados con 60 g de pellet, 100 Opportunities of prebiotics for the intestinal health of monogastric animals. Animal Nutrition, 6(4), 379-388. g de DL, el contenido de materia seca de las heces fue de Balenović, M., Savić, V., Janječić, Z., Popović, M., Šimpraga, B., et al. (2018). 32,0 g/MS/ave (Fabro et al., 2016). Estas diferencias Immunomodulatory and antimicrobial effects of selected herbs on pueden deberse al tipo de ave, condiciones alimenticias, laying hens. Veterinarski Arhiv, 88(5), 673-686. Chen, J. F., Xu, M. M., Kang, K. L., Tang, S. G., He, C. Q., et al. (2020). The factores ambientales, entre otros. El mayor contenido de effects and combinational effects of Bacillus subtilis and montmorillonite materia seca observado en el CPB puede deberse a que on the intestinal health status in laying hens. Poultry Science, 99(3), 1311- el butirato de sodio al llegar al intestino puede favorecer 1319. Chopda, G., Vemuri, V., Sharma, R., Thakur, G., Makriyannis, A., & Paronis, C. el desarrollo de la flora láctica y logra reducir las bacterias (2013). Diuretic effects of cannabinoid agonists in mice. European dañinas dando como resultado menos episodios de Journal of Pharmacology, 721(1-3), 64-69. diarrea (Puyalto & Mallo, 2014). En un experimento con Clare, B., Conroy, R., & Spelman, K. (2009). The diuretic effect in human subjects of an extract of Taraxacum officinale folium over a single day. pollos de engorde chinos, al inyectarse Escherichia coli The Journal of Alternative and Complementary Medicine, 15(8), 929-934. patógena aislada (0,4 ml, 9 x 108 UFC/ml) y para controlar Dazuk, V., Boiago, M., Rolim, G., Paravisi, A., Copetti, P., et al. (2020). Laying esta enfermedad, se administró 9 g/kg de peso vivo de hens fed mycotoxin-contaminated feed produced by Fusarium fungi (T- 2 toxin and fumonisin B1) and Saccharomyces cerevisiae lysate: Impacts DL y Astragalus membranaceusse y la diarrea se redujo en on poultry health, productive efficiency, and egg quality. Microbial un 45% (Liang et al., 2021). Pathogenesis, 149, 104517. -408- Scientia Agropecuaria 12(3): 403-410 (2021) Canto Saenz et al. El-Ghousein, S., & Al-Beitawi, A. (2009). The effect of feeding of crushed Lis, B., Rywaniak, J., Jedrejek, D., Szustka, A., Stochmal, A., & Olas, B. (2021). thyme (Thymus valgaris L) on growth, blood constituents, Anti-platelet activity of phytocompounds in various dandelion organs in gastrointestinal tract and carcass characteristics of broiler chickens. The human whole blood model in vitro. Journal of Functional Foods, 80, Journal of Poultry Science, 46(2), 100-104. 104438. Fabro, C., Del Fabbro, M., Piani, B., Filacorda, S., & Susmel, P. (2016). Apparent Liu, J., Yan, H., Zhang, Y., Hu, Y., & Zhang, H. (2020). Effects of stale maize on Metabolisability of Diets Containing Concentrate, Zostera Noltii or growth performance, immunity, intestinal morphology and antioxidant Taraxacum Officinalis in Anas Penelope. Animal Review, 3(1), 22-35. capacity in broilers. Asian-Australasian Journal of Animal Sciences, 33(4), Furness, J., Rivera, L., Cho, H., Bravo, D., & Callaghan, B. (2013). The gut as a 605-614. sensory organ. Nature Reviews Gastroenterology & Hepatology, 10(12), Liu, N., Song, M., Wang, N., Wang, Y., Wang, R., An, X., & Qi, J. (2020). The 729-740. effects of solid-state fermentation on the content, composition and in Ge, J., Zhao, P., Li, T., Sang, R., Wang, M., Zhou, Y., & Zhang, M. (2021). vitro antioxidant activity of flavonoids from dandelion. PloS One, 15(9), Taraxacum mongolicum protects against Staphylococcus aureus- e0239076. infected mastitis by exerting anti-inflammatory role via TLR2-NF- Majewski, M., Lis, B., Juśkiewicz, J., Ognik, K., Jedrejek, D., Stochmal, A., & Olas, κB/MAPKs pathways in mice. Journal of Ethnopharmacology, 268, B. (2021). The composition and vascular/antioxidant properties of 113595. Taraxacum officinale flower water syrup in a normal-fat diet using an Gibson, R., Probert, M., Van Loo, J., Rastall, A., & Roberfroid, B. (2004). Dietary obese rat model. Journal of Ethnopharmacology, 265, 113393. modulation of the human colonic microbiota: updating the concept of Martinez, M., Poirrier, P., Chamy, R., Prufer, D., Schulze-Gronover, C., prebiotics. Nutrition research reviews, 17(2), 259-275. Jorquera, L., & Ruiz, G. (2015). Taraxacum officinale and related Gimeno, J. M. (2000). Diente de Leon: taraxacum officinale weber. Medicina species—An ethnopharmacological review and its potential as a Naturista, 1, 20-23. commercial medicinal plant. J. of Ethnopharmacology, 169, 244-262. Gong, H., Yang, Z., Celi, P., Yan, L., Ding, X., et al. (2020). Effect of benzoic Miao, L., Zhu, M., Li, H., Xu, Q., Dong, X., & Zou, X. (2020). Dietary High acid on production performance, egg quality, intestinal morphology Sodium Fluoride Impairs Digestion and Absorption Ability, Mucosal and cecal microbial community of laying hens. Poultry Science, 100(1), Immunity, and Alters Cecum Microbial Community of Laying Hens. 196-205. Animals, 10(2), 179. González-Castejón, M., Visioli, F., & Rodriguez-Casado, A. (2012). Diverse Miles, R., Butcher, G., Henry, P., & Littell, R. (2006). Effect of antibiotic growth biological activities of dandelion. Nutrition Reviews, 70(9), 534-547. promoters on broiler performance, intestinal growth parameters, and Guarrera, P. M. (2003). Food medicine and minor nourishment in the folk quantitative morphology. Poultry Science, 85(3), 476-485. traditions of Central Italy (Marche, Abruzzo and Latium). Fitoterapia, Moquet, P., Salami, S., Onrust, L., Hendriks, W., & Kwakkel, R. (2018). Butyrate 74(6), 515-544. presence in distinct gastrointestinal tract segments modifies Guarrera, P., & Savo, V. (2013). Perceived health properties of wild and differentially digestive processes and amino acid bioavailability in young cultivated food plants in local and popular traditions of Italy: a review. broiler chickens. Poultry Science, 97(1), 167-176. Journal of Ethnopharmacology, 146(3), 659-680. Morales, W., Rodríguez, V., & Verjan, N. (2018). Parámetros productivos y Henchion, M., Hayes, M., Mullen, A. M., Fenelon, M., & Tiwari, B. (2017). Future económicos de gallinas ponedoras ISA Brown en segundo ciclo de protein supply and demand: strategies and factors influencing a producción suplementadas con aminoácidos no esenciales. Revista de sustainable equilibrium. Foods, 6(7), 53. Investigaciones Veterinarias del Perú, 29(2), 533-543. Hook, I., McGee, A., & Henman, M. (1993). Evaluation of dandelion for diuretic Oviedo-Rondón, E. (2019). Holistic view of intestinal health in poultry. Animal activity and variation in potassium content. International Journal of Feed Science and Technology, 250, 1-8. Pharmacognosy, 31(1), 29-34. Pandey, A., Kumar, P., & Saxena, M. (2019). Feed Additives in Animal Health. Hu, C. (2018). Taraxacum: Phytochemistry and health benefits. Chinese Herbal In Gupta, R.; Srivastava, A.; Lall, R. (eds) Nutraceuticals in Veterinary Medicines 10(4), 353-361. Medicine. Springer, Cham. Pp. 345-362 Hu, Z., & Guo, Y. (2007). Effects of dietary sodium butyrate supplementation Pfingstgraf, I. O., Taulescu, M., Pop, R. M., Orăsan, R., Vlase, L., et al. (2021). on the intestinal morphological structure, absorptive function and gut Protective Effects of Taraxacum officinale L. (Dandelion) Root Extract in flora in chickens. Animal Feed Science and Technology, 132(3-4), 240- Experimental Acute on Chronic Liver Failure. Antioxidants, 10(4), 504. 249. Puyalto, M., & Mallo, J. (2014). Nutrition of laying hens plays a major role in Jassim, A., Farhan, S., & Noori, O. (2012). Identification of dandelion maintaining egg quality. International Poultry Production, 22(6), 15-17. Taraxacum officinale leaves components and study its extracts effect Qaisrani, S., Van Krimpen, M., Kwakkel, R., Verstegen, M., & Hendriks, W. on different microorganisms. Al-Nahrain Journal of Science, 15(3), 7-14. (2015). Diet structure, butyric acid, and fermentable carbohydrates Kaczmarek, S., Barri, A., Hejdysz, M., & Rutkoski, A. (2016). Effect of different influence growth performance, gut morphology, and cecal doses of coated butyric acid on growth performance and energy fermentation characteristics in broilers. Poultry Science, 94(9), 2152-2164. utilization in broilers. Poultry Science, 95(4), 851-859. Qureshi, S., Adil, S., Abd El-Hack, M., Alagawany, M., & Farag, M. (2017). Kahn, C., Line, S., & Aiello, S. (2005). The merck veterinary manual. 9th ed. Beneficial uses of dandelion herb (Taraxacum officinale) in poultry Merck & Co. Inc., Whitehouse Station, NJ. nutrition. World's Poultry Science Journal, 73(3), 591-602. Kim, J., & Baik, S. (2015). Preparation and characterization of fermented Sahib, AM. (2017). Effect of Taraxacum officinale and Saccharomyces dandelion (Taraxacum officinale) beverage using Lactobacillus cerevisiae or their Mixture on some Productive Parameters of Turkey. acidophilus F46 having cinnamoyl esterase activity. Food Science and Kufa Journal For Veterinary Medical Sciences, 8(1), 31-37. Biotechnology, 24(2), 583-593. Samolińska, W., Grela, R., Kowalczuk-Vasilev, E., Kiczorowska, B., Klebaniuk, Koiyama, N., Utimi, N., Santos, B., Bonato, M., Barbalho, R., et al. (2018). Effect R., & Hanczakowska, E. (2020). Evaluation of garlic and dandelion of yeast cell wall supplementation in laying hen feed on economic supplementation on the growth performance, carcass traits, and fatty viability, egg production, and egg quality. Journal of Applied Poultry acid composition of growing-finishing pigs. Animal Feed Science and Research, 27(1), 116-123. Technology, 259, 114316. Lang, W., Hong, P., Li, R., Zhang, H., Huang, Y., & Zheng, X. (2019). Growth Sánchez, I., Posadas, E., Sánchez, E., Fuente, M., Laparra, V., & Ávila, G. (2011). performance and intestinal morphology of Hyline chickens fed diets Efecto del butirato de sodio sobre algunos parámetros productivos de with different diet particle sizes. Journal of animal physiology and animal gallinas de postura en semilibertad. Veterinaria México, 42(3), 227-232. nutrition, 103(2), 518-524. Sánchez, I., Posadas, E., Sánchez, E., Fuente, B., Hernández, J., Laparra, L., & Lara-Fiallos, M., Lara-Gordillo, P., Julián-Ricardo, M., Pérez-Martínez, A., & Ávila, E. (2009). Efecto del butirato de sodio en dietas para gallinas sobre Benítes-Cortés, I. (2017). Avances en la producción de inulina. el comportamiento productivo, calidad del huevo y vellosidades Tecnología Química, 37(2), 352-366. intestinales. Veterinaria México, 40(4), 397-403. Levy, A., Kessler, J., Fuller, L., Williams, S., Mathis, G., Lumpkins, B., & Valdez, SAS. (2009). SAS/STAT Software: User’s Guide (Version 6). Computer F. (2015). Effect of feeding an encapsulated source of butyric acid software. SAS Inst. Inc., Cary, NC. (ButiPEARL) on the performance of male Cobb broilers reared to 42 d Sebastian, S., Tom, A. A., Babu, J. A., & Joshy, M. (2021). Antibiotic resistance of age. Poultry Science, 94(8), 1864-1870. in Escherichia coli isolates from poultry environment and UTI patients in Liang, W., Li, H., Zhou, H., Wang, M., Zhao, X., et al. (2021). Effects of Kerala, India: A comparison study. Comparative Immunology, Taraxacum and Astragalus extracts combined with probiotic Bacillus Microbiology and Infectious Diseases, 75, 101614. subtilis and Lactobacillus on Escherichia coli–infected broiler Sharma, P., & Lal, B. (2005). Ethnobotanical notes on some medicinal and chickens. Poultry Science, 100(4), 101007. aromatic plants of Himachal Pradesh. Indian Journal of Traditional Lis, B., Jędrejek, D., Stochmal, A., & Olas, B. (2018). Assessment of effects of Knowledge, 4(4), 424-428. phenolic fractions from leaves and petals of dandelion in selected Si, W., Wang, L., Usongo, V., & Zhao, X. (2018). Colistin induces S. aureus components of hemostasis. Food Research International, 107, 605-612. susceptibility to bacitracin. Frontiers in Microbiology, 9, 2805. Lis, B. & Olas, B. (2019). Pro-health activity of dandelion (Taraxacum officinale Skřivan, M., & Englmaierová, M. (2014). The deposition of carotenoids and L.) and its food products–history and present. Journal of Functional α-tocopherol in hen eggs produced under a combination of sequential Foods, 59, 40-48. feeding and grazing. Animal Feed Science and Technology, 190, 79-86. -409- Scientia Agropecuaria 12(3): 403-410 (2021) Canto Saenz et al. Stefanello, C., Rosa, D., Dalmoro, Y., Segatto, A., Vieira, M., Moraes, M., & Trojanová, I., Rada, V., Kokoška, L., & Vlková, E. (2004). The bifidogenic effect Santin, E. (2020). Protected Blend of Organic Acids and Essential Oils of Taraxacum officinale root. Fitoterapia, 75(7-8), 760-763. Improves Growth Performance, Nutrient Digestibility, and Intestinal Wilson, P.B. (2017). Recent advances in avian egg science: A review. Poultry Health of Broiler Chickens Undergoing an Intestinal Challenge. science, 96(10), 3747-3754. Frontiers in Veterinary Science, 6, 491. Wirngo, F., Lambert, M., & Jeppesen, P. (2016). The physiological effects of Sweeney, B., Vora, M., Ulbricht, C., & Basch, E. (2005). Evidence-based dandelion (Taraxacum officinale) in type 2 diabetes. The review of systematic review of dandelion (Taraxacum officinale) by natural diabetic studies: RDS, 13(2-3), 113-131. standard research collaboration. Journal of Herbal Pharmacotherapy, Yan, L., Meng, Q., & Kim, I. (2011). The effects of dietary Houttuynia cordata 5(1), 79-93. and Taraxacum officinale extract powder on growth performance, Świątkiewicz, S., Koreleski, J., & Arczewska, A. (2010). Laying performance and nutrient digestibility, blood characteristics and meat quality in finishing eggshell quality in laying hens fed diets supplemented with prebiotics pigs. Livestock Science, 141(2-3), 188-193. and organic acids. Czech Journal of Animal Science, 55(7), 294-306. Yang, J., Zhan, K., & Zhang, M. (2019). Effects of the use of a combination of Tan, X., Sun, Z., Zhou, C., Huang, Z., Tan, L., et al. (2018). Effects of dietary two Bacillus species on performance, egg quality, small intestinal dandelion extract on intestinal morphology, antioxidant status, immune mucosal morphology, and cecal microbiota profile in aging laying function and physical barrier function of juvenile golden pompano hens. Probiotics and Antimicrobial Proteins, 12(1), 204-213. Trachinotus ovatus. Fish & shellfish immunology, 73, 197-206. Yarnell, E., & Abascal, K. (2009). Dandelion (Taraxacum officinale and T. Topping, D., & Clifton, P. (2001). Short-chain fatty acids and human colonic mongolicum). Integrative Medicine, 8(2), 35-38. function: roles of resistant starch and nonstarch polysaccharides. Physiological Reviews, 81(3), 1031-1064. -410-